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Growth and mortality of microbial plankton in the Ria Formosa coastal lagoon

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Abstract(s)

Microbial plankton components interact with each other through fluxes of matter and energy, forming a complex microbial food web. It is well recognized that mortality due to viral lysis and grazing by phagotrophic protists are important processes of biomass removal of heterotrophic prokaryotes and phytoplankton. Since there are only a few studies addressing microbial mortality due to grazing in the Ria Formosa coastal lagoon and the contribution of viruses to prokaryote mortality was never addressed in this ecosystem, the main objective of this study was to evaluate growth and mortality of heterotrophic prokaryotes and phytoplankton in the Ria Formosa coastal lagoon, in order to discuss the quantitative trophic role of microzooplankton and viruses in microbial food web of this important ecosystem. The dilution technique was used to evaluate the impact of microzooplankton on microbial populations of the Ria Formosa coastal lagoon; to estimate the contribution of viruses to heterotrophic prokaryote mortality, modified dilution experiments were also performed. The dilution experiments revealed notable seasonal variations in the growth and grazing rates of heterotrophic prokaryotes and phytoplankton community, with mean grazing rates of 1.66 d-1 and 0.106 d-1 respectively, slightly higher than their mean potential instantaneous growth rate (1.57 d-1 and 0.080 d-1, respectively). These results suggest that microzooplankton consume a significant proportion of heterotrophic prokaryotes and phytoplankton community in the Ria Formosa coastal lagoon. Regarding specific phytoplankton groups, eukaryotic picophytoplankton and cryptophytes showed higher average grazing rates, whereas eukaryotic picophytoplankton showed higher average potential instantaneous growth rates; a wide range of grazing rates among phytoplankton groups is suggestive of selectivity of grazers among taxa and highlights the need to consider and analyze the specific dynamics of each phytoplankton group separately in future studies. On the other hand, this study revealed that viral lysis is a significant source of mortality in late-summer autumn, even exceeding the grazing rates of microzooplankton. Considering the relevance of the Ria Formosa, future studies should focus on these mortality factors, as well as to predict the effects of climate change, and its associated impacts, on these important biomass removal processes.
Novas metodologias revolucionaram a compreensão dos papéis desempenhados pelo plâncton microbiano nos ecossistemas marinhos. Estes complexos microrganismos interagem entre si através de fluxos de matéria e energia, formando uma estrutura denominada teia alimentar microbiana. Os procariotas heterotróficos marinhos são os principais consumidores e transformadores de carbono orgânico (DOC), impedindo a perda de matéria orgânica dissolvida e atuando como uma via de fluxo de carbono para níveis tróficos superiores. O fitoplâncton, como o principal produtor primário na teia alimentar microbiana, suporta parte da produção do ecossistema fornecendo carbono a níveis tróficos superiores e é considerado a fonte mais importante de DOC em ambientes marinhos. A mortalidade devido à lise viral e à predação por protistas fagotróficos são importantes processos de remoção de biomassa de procariotas heterotróficos e fitoplâncton; estes processos top-down têm a capacidade de afetar significativamente os fluxos de energia e nutrientes nas teias alimentares marinhas, assim como a estrutura das comunidades microbianas. A predação e a lise viral têm diferentes efeitos no fluxo de carbono e energia ao longo da teia alimentar e, portanto, é altamente relevante quantificar as taxas de predação e lise viral em microrganismos marinhos, de forma a compreender a dinâmica dos ecossistemas marinhos. Uma vez que existem apenas alguns estudos sobre a mortalidade microbiana devida à predação na lagoa costeira da Ria Formosa e a contribuição dos vírus para a mortalidade de procariotas nunca foi abordada neste ecossistema, o principal objetivo deste estudo foi quantificar estes processos de remoção de biomassa, utilizando abordagens experimentais. Objetivos específicos consistiram em a) avaliar o crescimento e a mortalidade de procariotas heterotróficos, comunidade total de fitoplâncton e grupos específicos de fitoplâncton devido à predação de microzooplâncton; e b) avaliar a mortalidade de procariotas heterotróficos devido à lise viral. A técnica de diluição foi utilizada para avaliar o impacto dos predadores nas populações microbianas na Ria Formosa; de forma a estimar-se a contribuição da lise viral, utilizou-se a técnica de diluição modificada. A taxa de crescimento instantâneo potencial de procariotas heterotróficos foi maior durante o mês de junho (1.99 ± 0.11 d-1), e a taxa de predação foi maior durante o mês de outubro (2.17 ± 0.26 d-1), com a predação do microzooplâncton tendo um maior impacto durante outubro e menor impacto durante junho. Observou-se também uma variação nas taxas de predação e crescimento instantâneo potencial da comunidade de fitoplâncton ao longo das experiências realizadas em junho (g = 0.65 ± 0.08 d-1; μ0 = 0.33 ± 0.05 d-1), agosto (g = 0.55 ± 0.16 d-1; μ0 = -0.40 ± 0.110 d-1) e outubro (g = 0.90 ± 0.20 d-1; μ0 = 0.31 ± 0.12 d-1). As taxas de crescimento e predação obtidas para procariotas heterotróficos foram significativamente superiores às da comunidade fitoplanctónica durante todas as experiências. Em relação aos diferentes grupos de fitoplâncton, o picofitoplâncton eucariótico e as criptofíceas apresentaram taxas médias de predação superiores, enquanto o picofitoplâncton eucariótico apresentou taxas médias de crescimento instantâneo potencial superiores. Isto sugere preferência por parte do microzooplâncton em se alimentar destes grupos de fitoplâncton, o que pode ser atribuído ao seu pequeno tamanho, e salienta a necessidade de se considerar a dinâmica específica de cada grupo de fitoplâncton separadamente em estudos futuros. Ao contrário do que era esperado, os resultados deste estudo revelaram que as taxas médias de crescimento dos procariotas heterotróficos e da comunidade fitoplanctónica foram inferiores às suas taxas médias de predação, sugerindo que o microzooplâncton consome uma quantidade significativa de procariotas heterotróficos e da comunidade fitoplanctónica na Ria Formosa. As altas taxas de crescimento e predação sobre procariotas heterotróficos indicaram que o “microbial loop” contribui bastante para o fluxo de carbono na lagoa costeira da Ria Formosa. Por outro lado, este foi o primeiro estudo a obter informações acerca da mortalidade induzida por vírus em procariotas heterotróficos e revelou que a lise viral foi uma forma significativa de mortalidade durante outubro, excedendo até mesmo as taxas de predação do microzooplâncton. Estudar a maioria dos componentes da teia alimentar microbiana permitiu desta forma comparar as diferentes taxas de crescimento e predação, destacando a importância de todos as componentes microbianas no funcionamento global da teia alimentar microbiana e confirma a relevância do microzooplâncton na Ria Formosa. Além disso, a lise viral interagiu com o microzooplâncton como fonte de mortalidade de procariotas heterotróficos. Tanto quanto se sabe, esta é a primeira evidência que mostra que os vírus são uma importante fonte de mortalidade de procariotas heterotróficos na Ria Formosa. Considerando a relevância destes processos e a importância do ecossistema da Ria Formosa, estudos futuros devem explorar cada um destes fatores de mortalidade individualmente, de forma a entender a dinâmica das comunidades microbianas e o seu impacto sobre a produtividade global dos ecossistemas aquáticos.

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Teia alimentar microbiana Procariotas heterotróficos Fitoplâncton Predação Lise viral Método da diluição Ria Formosa

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