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Publication
Intraspecific variation in response to marine heatwaves in two northeast Atlantic kelp species
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Authors
Advisor(s)
Abstract(s)
Kelp forests, one of the most productive and biodiverse ecosystems are shifting their distributional ranges due to changing environmental conditions including marine heatwaves (MHWs). We tested two kelp sister species from thermally and phylogenetically differentiated clades, Laminaria hyperborea (cold-temperate) and Laminaria ochroleuca (warm-temperate) using populations across the latitudinal gradient of the species distribution in the northeast Atlantic. We specifically selected these ecological models because L. ochroleuca is expanding its northern distribution poleward while outcompeting the once dominant L. hyperborea which in turn is contracting at its southernmost distribution limits in the Iberian Peninsula. Local thermal regimes and long-term MHW metrics were performed to characterize the thermal exposure of each population and integrate temperature in the experimental design. L. ochroleuca, the effects of depth were also investigated on deep (-50 m) and shallow (-4 m) populations. We performed simulated MHWs (sMHWs) with field-collected adults, in vitro cultured gametophytes (microscopic sexual phase), and cultured F1 juvenile sporophytes derived from gametophyte crosses. L. hyperborea from the South warm edge population
showed 100% mortality during recovery at 23 ºC sMHW, contrasting to the other regions. We analysed for the first time the genetic structure and diversity of L. hyperborea across its distribution, revealing high and unique genetic diversity in the less resilient ancient South populations. L. ochroleuca gametophytes showed population variation as onset of mortality in the North began at 23°C, while in the remaining populations mortality was only apparent at 27°C. The deep L. ochroleuca adult population (Az) was thermally inhibited by the highest sMHW temperatures but able to recover indicating photoinhibition that was not observed in the F1 juveniles (Me). F1 juvenile sporophytes from the North population were unable to fully recover photosynthetically (photodamage) from all sMHWs. This intraspecific variation may potentially be associated with reduced thermal tolerance in cooler northern regions.
Compreender como as espécies estruturantes em ecossistemas, incluindo savanas e pradarias, florestas terrestres, recifes de corais e florestas de kelp, se adaptam e persistem em toda a sua área de distribuição às mudanças nas condições ambientais é fundamental para prever as respostas dos ecossistemas face ao aumento da intensidade, frequência e duração das anomalias de aquecimento do ambiente e mudanças de longo prazo nos regimes térmicos. Uma destas anomalias de aquecimento são os ondas de calor marinhas (MHWs), eventos anómalos discretos de aumento da temperatura da água do mar que excedem os registos históricos e que causaram mudanças massivas de espécies e perda de biodiversidade em todo o mundo. As consequências podem ser particularmente graves para espécies estruturantes e engenheiros de ecossistemas, como pradarias de ervas marinhas, recifes de coral, mangais e florestas de kelp, onde os efeitos em cascata do seu declínio e/ou desaparecimento têm consequências profundas em todo o ecossistema. As florestas de kelp, formadas por grandes macroalgas castanhas são ecossistemas altamente produtivos e diversificados, atuando como viveiros, alimento e abrigo para uma variedade de organismos marinhos que podem ser encontrada em áreas costeiras relativamente baixas em todo o mundo, fornecendo importantes recursos socioeconômicos diretamente através da produção de alimentos, e extração de alginato/hidrocolóide, e indiretamente por espécies de interesse associadas (por exemplo peixes, moluscos, crustáceos). No entanto, eventos climáticos extremos, incluindo MHW, empurraram florestas de kelp inteiras para além dos limites ecofisiológicos com consequências graves, incluindo a perda maciça de biomassa de algas, o desaparecimento total das florestas e alterações nos ecossistemas. A variação intraespecífica entre populações de todo o limite de distribuição provavelmente inclui contribuições de adaptação local (mudanças adaptativas nas frequências alélicas em direção aos ótimos locais) e de plasticidade fenotípica (a capacidade de um genótipo de expressar diferentes fenótipos em resposta a diferentes condições ambientais). Populações antigas no limite de distribuição mais quente contemporâneo normalmente exibem uma diversidade genética rica e única em comparação com as populações mais recentes do norte devido à dispersão relativamente baixa de propágulos, efeitos fundadores e “genetic surf”. Foi sugerida resiliência ao stresse térmico devido à aclimatação, adaptação e plasticidade fenotípica em populações no limite quente de distribuição para algumas espécies de kelp. O objetivo desta tese foi abordar uma grande lacuna de conhecimento na pesquisa de espécies marinhas: avaliar a variação intraespecífica em nível populacional (ou seja, plasticidade fenotípica e/ou adaptação local) em espécies de kelp formadoras de florestas. Para isso, testamos duas espécies de algas pertencentes a grupos filogenéticos irmãos com diferentes afinidades térmicas; Laminaria hyperborea (grupo temperado frio) e L. ochroleuca (grupo temperado quente). Para cada espécie, adultos de campo foram amostradas e (para L. ochroleuca) estabelecidas culturas de gametófitos ao longo do gradiente latitudinal das respetivas regiões norte, central e sul de suas distribuições no Atlântico Nordeste. Regimes térmicos locais e métricas de MHW de longo prazo foram obtidos e analisados para caracterizar o histórico de exposição térmica de cada população e integrar a temperatura no desenho experimental. Para a L. ochroleuca, também fomos capazes de investigar experimentalmente duas populações profundas (-50 m) juntamente com as populações costeiras mais rasas (-4 m) do gradiente latitudinal. Realizamos ondas de calor simuladas em laboratório (sMHWs) específicas para cada espécie, L. hyperborea (19, 21, 23 ºC) usando apenas adultos amostrados em campo e L. ochroleuca (21, 23, 25 ºC) usando adultos amostrados em campo, gametófitos cultivados originados desses adultos, e em esporófitos juvenis da geração F1 cultivados in vitro (removendo assim a “memória” de exposição ao campo parental) derivados de cruzamentos de gametófitos masculinos e femininos. Também fomos capazes de preencher uma lacuna de conhecimento para L. hyperborea, ao realizarmos a primeira (até quanto sabemos) análise da estrutura genética em toda a distribuição continental. A análise genética destaca padrões semelhantes de diversidade nas duas espécies de Laminaria ao longo do gradiente latitudinal, em ambos os casos as populações mais quentes do limite Sul exibindo uma diversidade genética rica e única em comparação ás correspondentes regiões Centro e Norte. No entanto, quando avaliamos as respostas ecofisiológicas dos esporófitos adultos as sMHWs, a similaridade nos seus padrões de diversidade genética não se traduziu em respostas semelhantes ao stresse térmico entre as espécies. A população do grupo temperado frio L. hyperborea no limite Sul teve 100% de mortalidade no sMHW mais elevada (23 ºC) no final do período de recuperação, enquanto as regiões Centro e Norte conseguiram recuperar. Por outro lado, o desempenho fotossintético das populações do grupo quente L. ochroleuca do limite Sul não diferiu das populações Centro e Norte. Mostramos que o enriquecimento com nutrientes teve um efeito positivo nos parâmetros ecofisiológicos da fotossíntese (Fv/Fm, rETRmax) e crescimento em resposta as sMHWs nos esporófitos adultos e juvenis F1 de L. ochroleuca. Gametófitos mostraram variação intraespecífica na sobrevivência sendo a população do Norte a mais sensível termicamente, com mortalidade a começar a 23°C, enquanto a mortalidade nas restantes populações só foi aparente a 27°C. As populações também variaram no sucesso reprodutivo, com Espanha e Marrocos exibindo um sucesso reprodutivo muito baixo no final da recuperação de 23°C e 25°C, enquanto após a recuperação de 27°C ambas as populações ultrapassaram a França e a Itália no desenvolvimento reprodutivo e produção de esporófitos. Isto pode indicar uma seleção potencial para uma estimulação da produção reprodutiva quando confrontados com stresse térmico extremo. Populações profundas de esporófitos adultos de L. ochroleuca destacaram a sua suscetibilidade as sMHWs, com valores mais baixos de ambos os parâmetros fotossintéticos (Fv/Fm, rETRmax) em comparação com as populações costeiras de pouca profundidade. Isto pode indicar alguma combinação de foto dano ou foto inibição durante a sMHW a 25°C. Isto pode ser uma indicação de adaptação local das populações profundas à baixa disponibilidade de luz e à estabilidade térmica no seu ambiente natural, uma vez que a penetração da luz em profundidade é rapidamente atenuada mesmo em águas límpidas e as oscilações térmicas são muito baixas (0,9°C), portanto a seleção de genótipos mais adequados para crescer e se reproduzir nessas condições podem estar em andamento. Comparações regionais de esporófitos juvenis F1 destacam a fraca capacidade geral de recuperação da população do Norte no desempenho fotossintético (especialmente rETRmax) em ambos os tratamentos com nutrientes e em todas as temperaturas das sMHWs (21, 23, 25°C), indicativo de foto dano (necrose do tecido e/ou danos ao aparelho fotossintético). Abordamos ainda futuras linhas de pesquisa e medições para proteger e manter as antigas e únicas populações de profundidade e do Sul.
Compreender como as espécies estruturantes em ecossistemas, incluindo savanas e pradarias, florestas terrestres, recifes de corais e florestas de kelp, se adaptam e persistem em toda a sua área de distribuição às mudanças nas condições ambientais é fundamental para prever as respostas dos ecossistemas face ao aumento da intensidade, frequência e duração das anomalias de aquecimento do ambiente e mudanças de longo prazo nos regimes térmicos. Uma destas anomalias de aquecimento são os ondas de calor marinhas (MHWs), eventos anómalos discretos de aumento da temperatura da água do mar que excedem os registos históricos e que causaram mudanças massivas de espécies e perda de biodiversidade em todo o mundo. As consequências podem ser particularmente graves para espécies estruturantes e engenheiros de ecossistemas, como pradarias de ervas marinhas, recifes de coral, mangais e florestas de kelp, onde os efeitos em cascata do seu declínio e/ou desaparecimento têm consequências profundas em todo o ecossistema. As florestas de kelp, formadas por grandes macroalgas castanhas são ecossistemas altamente produtivos e diversificados, atuando como viveiros, alimento e abrigo para uma variedade de organismos marinhos que podem ser encontrada em áreas costeiras relativamente baixas em todo o mundo, fornecendo importantes recursos socioeconômicos diretamente através da produção de alimentos, e extração de alginato/hidrocolóide, e indiretamente por espécies de interesse associadas (por exemplo peixes, moluscos, crustáceos). No entanto, eventos climáticos extremos, incluindo MHW, empurraram florestas de kelp inteiras para além dos limites ecofisiológicos com consequências graves, incluindo a perda maciça de biomassa de algas, o desaparecimento total das florestas e alterações nos ecossistemas. A variação intraespecífica entre populações de todo o limite de distribuição provavelmente inclui contribuições de adaptação local (mudanças adaptativas nas frequências alélicas em direção aos ótimos locais) e de plasticidade fenotípica (a capacidade de um genótipo de expressar diferentes fenótipos em resposta a diferentes condições ambientais). Populações antigas no limite de distribuição mais quente contemporâneo normalmente exibem uma diversidade genética rica e única em comparação com as populações mais recentes do norte devido à dispersão relativamente baixa de propágulos, efeitos fundadores e “genetic surf”. Foi sugerida resiliência ao stresse térmico devido à aclimatação, adaptação e plasticidade fenotípica em populações no limite quente de distribuição para algumas espécies de kelp. O objetivo desta tese foi abordar uma grande lacuna de conhecimento na pesquisa de espécies marinhas: avaliar a variação intraespecífica em nível populacional (ou seja, plasticidade fenotípica e/ou adaptação local) em espécies de kelp formadoras de florestas. Para isso, testamos duas espécies de algas pertencentes a grupos filogenéticos irmãos com diferentes afinidades térmicas; Laminaria hyperborea (grupo temperado frio) e L. ochroleuca (grupo temperado quente). Para cada espécie, adultos de campo foram amostradas e (para L. ochroleuca) estabelecidas culturas de gametófitos ao longo do gradiente latitudinal das respetivas regiões norte, central e sul de suas distribuições no Atlântico Nordeste. Regimes térmicos locais e métricas de MHW de longo prazo foram obtidos e analisados para caracterizar o histórico de exposição térmica de cada população e integrar a temperatura no desenho experimental. Para a L. ochroleuca, também fomos capazes de investigar experimentalmente duas populações profundas (-50 m) juntamente com as populações costeiras mais rasas (-4 m) do gradiente latitudinal. Realizamos ondas de calor simuladas em laboratório (sMHWs) específicas para cada espécie, L. hyperborea (19, 21, 23 ºC) usando apenas adultos amostrados em campo e L. ochroleuca (21, 23, 25 ºC) usando adultos amostrados em campo, gametófitos cultivados originados desses adultos, e em esporófitos juvenis da geração F1 cultivados in vitro (removendo assim a “memória” de exposição ao campo parental) derivados de cruzamentos de gametófitos masculinos e femininos. Também fomos capazes de preencher uma lacuna de conhecimento para L. hyperborea, ao realizarmos a primeira (até quanto sabemos) análise da estrutura genética em toda a distribuição continental. A análise genética destaca padrões semelhantes de diversidade nas duas espécies de Laminaria ao longo do gradiente latitudinal, em ambos os casos as populações mais quentes do limite Sul exibindo uma diversidade genética rica e única em comparação ás correspondentes regiões Centro e Norte. No entanto, quando avaliamos as respostas ecofisiológicas dos esporófitos adultos as sMHWs, a similaridade nos seus padrões de diversidade genética não se traduziu em respostas semelhantes ao stresse térmico entre as espécies. A população do grupo temperado frio L. hyperborea no limite Sul teve 100% de mortalidade no sMHW mais elevada (23 ºC) no final do período de recuperação, enquanto as regiões Centro e Norte conseguiram recuperar. Por outro lado, o desempenho fotossintético das populações do grupo quente L. ochroleuca do limite Sul não diferiu das populações Centro e Norte. Mostramos que o enriquecimento com nutrientes teve um efeito positivo nos parâmetros ecofisiológicos da fotossíntese (Fv/Fm, rETRmax) e crescimento em resposta as sMHWs nos esporófitos adultos e juvenis F1 de L. ochroleuca. Gametófitos mostraram variação intraespecífica na sobrevivência sendo a população do Norte a mais sensível termicamente, com mortalidade a começar a 23°C, enquanto a mortalidade nas restantes populações só foi aparente a 27°C. As populações também variaram no sucesso reprodutivo, com Espanha e Marrocos exibindo um sucesso reprodutivo muito baixo no final da recuperação de 23°C e 25°C, enquanto após a recuperação de 27°C ambas as populações ultrapassaram a França e a Itália no desenvolvimento reprodutivo e produção de esporófitos. Isto pode indicar uma seleção potencial para uma estimulação da produção reprodutiva quando confrontados com stresse térmico extremo. Populações profundas de esporófitos adultos de L. ochroleuca destacaram a sua suscetibilidade as sMHWs, com valores mais baixos de ambos os parâmetros fotossintéticos (Fv/Fm, rETRmax) em comparação com as populações costeiras de pouca profundidade. Isto pode indicar alguma combinação de foto dano ou foto inibição durante a sMHW a 25°C. Isto pode ser uma indicação de adaptação local das populações profundas à baixa disponibilidade de luz e à estabilidade térmica no seu ambiente natural, uma vez que a penetração da luz em profundidade é rapidamente atenuada mesmo em águas límpidas e as oscilações térmicas são muito baixas (0,9°C), portanto a seleção de genótipos mais adequados para crescer e se reproduzir nessas condições podem estar em andamento. Comparações regionais de esporófitos juvenis F1 destacam a fraca capacidade geral de recuperação da população do Norte no desempenho fotossintético (especialmente rETRmax) em ambos os tratamentos com nutrientes e em todas as temperaturas das sMHWs (21, 23, 25°C), indicativo de foto dano (necrose do tecido e/ou danos ao aparelho fotossintético). Abordamos ainda futuras linhas de pesquisa e medições para proteger e manter as antigas e únicas populações de profundidade e do Sul.
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Keywords
Florestas de kelp Variação intraespecífica Stresse térmico Limites de distribuição quentes