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Physiological response of Palaemon elegans (Rathke, 1836) to anthropogenic stressors: synergistic impacts of heatwaves and UV filters from sunscreens
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Authors
Advisor(s)
Abstract(s)
Heat waves are prolonged periods of unusually high temperatures representing a threat to marine organisms. Their intensification raised concerns about the impacts on aquatic organisms and ecosystem dynamics. On the other hand, the rapid escalation of tourism particularly in tropical and subtropical regions and the greater awareness of photodamage caused by solar UV radiation increased the use of sunscreens. Indeed, UV filters found in sunscreen have recently been identified as emerging pollutants in coastal waters due to their stability in the environment and the potential to accumulate in marine organisms. Exposure to these components has been proven toxic to many aquatic species. UV filters cause substantial levels of reactive oxygen species (ROS). This study analyses the effects of extreme weather temperatures with two different sunscreens on Palaemon elegans (Rathke, 1836). Two temperatures (20°C, and 32°C) and two different sunscreens (one labelled as eco-friendly and the other not) were tested in a full factorial experiment for 12 hours. Shrimps had three sampling times: 1, 6 and 12 hours of exposure. At each of sampling time, the combined effect of temperatures and sunscreens was analysed in hepatopancreas and muscle. Cellular biomarkers associated with oxidative stress such as GST – Glutathione-S-Transferase, SOD – Superoxide Dismutase, with oxidative damage, LPO – Lipid peroxidation, and metabolic biomarkers such as COX – Cytochrome c oxidase, ETS – Electron transport system, were used as indicators of the shrimp’s physiological response. Analysis of metabolic biomarkers in the muscle showed that while ETS exhibited a higher metabolic demand at elevated temperatures, decreased levels of COX indicated mitochondrial dysfunction caused by oxidative stress at high temperatures, further enhanced by exposure to non-ecofriendly sunscreen. These effects were increased in the non-eco-friendly sunscreen. LPO activity showed oxidative stress in organisms exposed to elevated temperatures and treatments with non-ecofriendly sunscreen. Whereas oxidative stress biomarkers such as GST and SOD showed that these antioxidant defences were saturated due to ROS accumulation related to high temperature and chemical pollutants.
As ondas de calor são períodos prolongados caracterizados por temperaturas muito elevadas que representam uma grave ameaça ambiental. Tem, de facto, um impacto significativo sobretudo para os organismos marinhos. Devido às graves alterações antropogénicas no meio ambiente, a frequência, duração e intensidade das ondas de calor aumentaram a nível global, transformando-se em riscos relevantes para os ecossistemas aquáticos. As altas temperaturas, acima do normal, têm vindo a afetar severamente os organismos marinhos, influindo tanto nos processos metabólicos dos organismos, como também a nível abiótico provocando uma redução da solubilidade do oxigénio na água levando a stress fisiológico. Este processo poder ter consequências letais para o ecossistema marinho podendo levar à morte dos organismos ou a mudanças nas dinâmicas populacionais. Os impactos que as ondas de calor podem ter sobre os invertebrados marinhos, como os crustáceos são motivo particular de preocupação. De facto, estes organismos marinhos desempenham papeis cruciais no funcionamento da cadeia trófica e, em geral, no funcionamento dos ecossistemas costeiros. Portanto, compreender os efeitos combinados do stress térmico e de outros poluentes ambientais é fundamental para prever as possíveis consequências para a vida marinha e desenvolver estratégias para a conservação desses ecossistemas. O incremento da população humana mundial e o rápido crescimento do turismo de massa, especialmente em regiões tropicais e subtropicais, levou a um aumento da pressão sobre os ecossistemas marinhos locais. Além disso, as novas descobertas científicas em relação à prevenção de tumores da pele, levou a uma maior preocupação em relação à exposição solar e uso constante de protetores solares. Desta forma, a crescente conscientização dos efeitos nocivos da radiação solar ultravioleta (UV), sendo causa entre as mais comuns do fotoenvelhecimento e dos melanomas, contribuiu para um aumento significativo na aplicação de cremes solares. No entanto, a maioria dos protetores solares contêm diferentes filtros UV, os quais podem ser tanto físicos, como químicos, que refletem ou absorvem a radiação UV. Esses filtros, embora benéficos (em parte) para o ser humano, têm recentemente sido identificados como poluentes emergentes em águas costeiras. Isto deve-se tanto à capacidade dos filtros UV de estar quimicamente estáveis na água, persistindo por largos períodos no ambiente marinho e podendo acumular-se nos organismos aquáticos, representando uma ameaça significativa para a vida marinha. Estudos anteriores demonstraram que os filtros UV podem ser tóxicos para uma ampla variedade de espécies marinhas. A toxicidade dos filtros UV, absorvida pelos organismos em directo contacto na água, são causa principal de atraso no desenvolvimento, decrescimento na taxa de reprodução e principalmente levando à geração de espécies reativas de oxigénio (ROS). Isto leva a um incremento da atividade das enzimas antioxidantes, e se não é suficiente, leva a vário s danos celulares e a 8 alterações dos processos fisiológicos. Além disso, os filtros UV podem interagir com os micronutrientes inorgânicos em habitats costeiros, alterando a dinâmica de nutrientes e afetando ainda mais os ecossistemas marinhos locais. Apesar da crescente preocupação, ainda há algumas lacunas sobre os impactos fisiológicos específicos desses poluentes em espécies marinhas, em particular em condições de temperaturas elevadas associadas às ondas de calor. O estudo conduzido neste trabalho pretende analisar e compreender os efeitos combinados das ondas de calor marinhas em associação à exposição a diferentes tipos de filtros UV, contidos em protetores solares, no camarão Palaemon elegans (Rathke, 1836). O foco nesta espécie, amplamente distribuída em habitats costeiros rochosos das Ilhas Canárias (Espanha), e em particular no norte da ilha de Gran Canaria, deve-se ao facto de que este organismo representa um componente essencial da cadeia trófica marinha e devido a sua ampla distribuição. Este estudo tem como objetivo elucidar o impacto combinado do stress térmico e da poluição química na saúde fisiológica deste organismo marinho. O desenho experimental tem em consideração duas temperaturas diferentes: uma de 20°C, que representa uma temperatura média das poças de maré naturais durante a baixa maré, e outra de 32°C, que representa condições extremas que se verificam durante as ondas de calor, sempre em baixa maré. Além dessas condições, duas distintas formulações de protetor solar (uma rotulada como ecológica e não prejudicial para o meio ambiente e outra não) foram testadas, em associação às diferentes temperaturas. O estudo foi feito durante um período total de 12 horas em que as amostras foram recolhidas após 30 minutos de exposição ao creme solar e às temperaturas (sendo este o T1); passadas 6 horas (T6) e depois de 12 horas (T12). Além destas, foram recolhidas no dia anterior, amostras representando o T0, à temperatura de 20°C. Os efeitos combinados da temperatura e da exposição aos protetores solar foram avaliados analisando biomarcadores de stress oxidativo tanto no tecido muscular (sem quitina) como no hepatopâncreas dos camarões. Os biomarcadores analisados foram Citocromo c oxidase (COX), Sistema de Transporte de Elétrões (ETS), Glutationa S-Transferase (GST), Superóxido Dismutase (SOD) e Peroxidação Lipídica (LPO). Esses biomarcadores foram escolhidos para fornecer um quadro abrangente das respostas fisiológicas face a um possível stress oxidativo nos camarões. COX e ETS são biomarcadores envolvidos na respiração celular e no metabolismo energético. GST e SOD desempenham papéis críticos na desintoxicação dos radicais livres e na proteção contra danos oxidativos. Por fim, a LPO serve como um indicador de danos oxidativos às membranas celulares. Para quantificar a incorporação e a acumulação de componentes dos filtros UV nos tecidos dos camarões ao longo do período de exposição, utilizou-se a cromatografia líquida de alta eficiência (HPLC). Essa técnica analítica permitiu a medição precisa das concentrações de filtros UV nos 9 camarões, fornecendo importantes informações sobre se o período de exposição de 12 horas é suficiente para observar acumulação, e de como esta pode variar ao largo do tempo de acordo com as diferentes temperaturas. Além disso, os dados gerados por este estudo podem ajudar a perceber se os protetores solares apresentados como ecológicos diferem das formulações convencionais em termos de seu impacto nos organismos marinhos e em condições ambientais variáveis. Das análises de biomarcadores feitas no tecido muscular do organismo, resulta que, as elevadas temperaturas aumentaram a demanda metabólica a nível celular, justificada face um aumento da atividade da ETS. Contrariamente, um decrescimento da atividade da COX indica que, as elevadas temperaturas, causaram uma disfunção mitocondrial devido a stresse oxidativo. Estes efeitos foram amplificados no tratamento com protetor solar não ecológico. A atividade da LPO indicou um aumento de stresse oxidativo em organismos em condições de elevada temperatura, e associados ao protetor solar não ecológico. Contrariamente, GST e SOD indicaram que estas defesas contra radicais livres já não estão reagindo adequadamente, possivelmente devido a elevada acumulação de espécies reativas de oxigénio. A análise feita por HPLC revelou que os filtros UV de ambos os protetores solares foram rapidamente absorvidos e acumulados nos camarões. Foi observado que as concentrações de filtros UV nos tecidos foram maiores após 12 horas de exposição, mesmo na temperatura mais baixa, indicando que há bioacumulação e que pode ocorrer rapidamente, podendo levar a efeitos prejudiciais de longo prazo nos organismos marinhos, se estas forem repetidas no tempo. Isto pode permitir também que os contaminantes químicos passem na cadeia trófica podendo bioacumular-se em outros organismos marinos. Esses resultados ressaltam a importância de avaliar concretamente o impacto ambiental dos filtros UV e de reconsiderar seu uso em produtos de consumo, especialmente em regiões propensas a ondas de calor e de turismo massivo. Este estudo fornece novas perspetivas sobre a interação entre os fatores de stress ambientais, como ondas de calor, e novos poluentes, como os filtros UV. Através o uso de biomarcadores de estres oxidativo e metabólicos foi possível evidenciar que a combinação desses stressores antropogénicos induzem efeitos adversos. Estes são visíveis numa variação dos valores de biomarcadores metabólicos como ETS e COX, numa saturação dos biomarcadores de stresse oxidativo como GST e SOD, e em um aumento dos níveis de LPO. As evidências sugerem que organismos marinhos, como Palaemon elegans, são particularmente vulneráveis aos efeitos combinados de temperaturas elevadas e exposição química. E que as respostas face ao stress oxidativo observadas ressaltam que os impactos acumulados na saúde e na sobrevivência desses organismos em cenários climáticos futuros (inclusivamente mais críticos) pode piorar, comprometendo o ecossistema, e pudendo alcançar largas distâncias através a propagação dos poluentes químicos através a cadeia trófica. Além disso, a rápida 10 bioacumulação de filtros UV no tecido do organismo, após apenas 6 horas de exposição, levanta grande preocupação sobre as possíveis consequências de longo prazo nas cadeias alimentares marinhas e sobretudo na estabilidade dos ecossistemas. As descobertas deste estudo têm importantes implicações para a conservação e gestão marinha e sobretudo sobre os efeitos antropogénicos em organismos marinhos. A evidência de rápida bioacumulação e de stress oxidativo indica que se necessita de nova regulação e que os produtos usados sejam minuciosamente testados para abordar a ameaça emergente dos filtros UV. Além disso, há grande necessidade de maior conscientização pública sobre os potenciais impactos ambientais dos protetores solares e há que desenvolver alternativas verdadeiramente ecológicas e a preço acessível (sendo esta a maior causa de estes produtos não serem comprados). Políticas que promovam o uso dessas alternativas mais saudáveis tanto para o meio ambiente como também para o ser humano, especialmente em áreas com alta densidade turística, poderiam ajudar a mitigar os riscos apresentados por esses poluentes. Ao compreender as respostas fisiológicas do Palaemon elegans face ao stress térmico em combinação com a exposição aos filtros UV, este estudo pretende contribuir para uma maior compreensão de como as alterações climáticas interferem nos ecossistemas marinhos. Os resultados ressaltam a vulnerabilidade dos organismos marinhos a múltiplos fatores de stress e destacam a necessidade de medidas urgentes proativas para proteger a biodiversidade marinha.
As ondas de calor são períodos prolongados caracterizados por temperaturas muito elevadas que representam uma grave ameaça ambiental. Tem, de facto, um impacto significativo sobretudo para os organismos marinhos. Devido às graves alterações antropogénicas no meio ambiente, a frequência, duração e intensidade das ondas de calor aumentaram a nível global, transformando-se em riscos relevantes para os ecossistemas aquáticos. As altas temperaturas, acima do normal, têm vindo a afetar severamente os organismos marinhos, influindo tanto nos processos metabólicos dos organismos, como também a nível abiótico provocando uma redução da solubilidade do oxigénio na água levando a stress fisiológico. Este processo poder ter consequências letais para o ecossistema marinho podendo levar à morte dos organismos ou a mudanças nas dinâmicas populacionais. Os impactos que as ondas de calor podem ter sobre os invertebrados marinhos, como os crustáceos são motivo particular de preocupação. De facto, estes organismos marinhos desempenham papeis cruciais no funcionamento da cadeia trófica e, em geral, no funcionamento dos ecossistemas costeiros. Portanto, compreender os efeitos combinados do stress térmico e de outros poluentes ambientais é fundamental para prever as possíveis consequências para a vida marinha e desenvolver estratégias para a conservação desses ecossistemas. O incremento da população humana mundial e o rápido crescimento do turismo de massa, especialmente em regiões tropicais e subtropicais, levou a um aumento da pressão sobre os ecossistemas marinhos locais. Além disso, as novas descobertas científicas em relação à prevenção de tumores da pele, levou a uma maior preocupação em relação à exposição solar e uso constante de protetores solares. Desta forma, a crescente conscientização dos efeitos nocivos da radiação solar ultravioleta (UV), sendo causa entre as mais comuns do fotoenvelhecimento e dos melanomas, contribuiu para um aumento significativo na aplicação de cremes solares. No entanto, a maioria dos protetores solares contêm diferentes filtros UV, os quais podem ser tanto físicos, como químicos, que refletem ou absorvem a radiação UV. Esses filtros, embora benéficos (em parte) para o ser humano, têm recentemente sido identificados como poluentes emergentes em águas costeiras. Isto deve-se tanto à capacidade dos filtros UV de estar quimicamente estáveis na água, persistindo por largos períodos no ambiente marinho e podendo acumular-se nos organismos aquáticos, representando uma ameaça significativa para a vida marinha. Estudos anteriores demonstraram que os filtros UV podem ser tóxicos para uma ampla variedade de espécies marinhas. A toxicidade dos filtros UV, absorvida pelos organismos em directo contacto na água, são causa principal de atraso no desenvolvimento, decrescimento na taxa de reprodução e principalmente levando à geração de espécies reativas de oxigénio (ROS). Isto leva a um incremento da atividade das enzimas antioxidantes, e se não é suficiente, leva a vário s danos celulares e a 8 alterações dos processos fisiológicos. Além disso, os filtros UV podem interagir com os micronutrientes inorgânicos em habitats costeiros, alterando a dinâmica de nutrientes e afetando ainda mais os ecossistemas marinhos locais. Apesar da crescente preocupação, ainda há algumas lacunas sobre os impactos fisiológicos específicos desses poluentes em espécies marinhas, em particular em condições de temperaturas elevadas associadas às ondas de calor. O estudo conduzido neste trabalho pretende analisar e compreender os efeitos combinados das ondas de calor marinhas em associação à exposição a diferentes tipos de filtros UV, contidos em protetores solares, no camarão Palaemon elegans (Rathke, 1836). O foco nesta espécie, amplamente distribuída em habitats costeiros rochosos das Ilhas Canárias (Espanha), e em particular no norte da ilha de Gran Canaria, deve-se ao facto de que este organismo representa um componente essencial da cadeia trófica marinha e devido a sua ampla distribuição. Este estudo tem como objetivo elucidar o impacto combinado do stress térmico e da poluição química na saúde fisiológica deste organismo marinho. O desenho experimental tem em consideração duas temperaturas diferentes: uma de 20°C, que representa uma temperatura média das poças de maré naturais durante a baixa maré, e outra de 32°C, que representa condições extremas que se verificam durante as ondas de calor, sempre em baixa maré. Além dessas condições, duas distintas formulações de protetor solar (uma rotulada como ecológica e não prejudicial para o meio ambiente e outra não) foram testadas, em associação às diferentes temperaturas. O estudo foi feito durante um período total de 12 horas em que as amostras foram recolhidas após 30 minutos de exposição ao creme solar e às temperaturas (sendo este o T1); passadas 6 horas (T6) e depois de 12 horas (T12). Além destas, foram recolhidas no dia anterior, amostras representando o T0, à temperatura de 20°C. Os efeitos combinados da temperatura e da exposição aos protetores solar foram avaliados analisando biomarcadores de stress oxidativo tanto no tecido muscular (sem quitina) como no hepatopâncreas dos camarões. Os biomarcadores analisados foram Citocromo c oxidase (COX), Sistema de Transporte de Elétrões (ETS), Glutationa S-Transferase (GST), Superóxido Dismutase (SOD) e Peroxidação Lipídica (LPO). Esses biomarcadores foram escolhidos para fornecer um quadro abrangente das respostas fisiológicas face a um possível stress oxidativo nos camarões. COX e ETS são biomarcadores envolvidos na respiração celular e no metabolismo energético. GST e SOD desempenham papéis críticos na desintoxicação dos radicais livres e na proteção contra danos oxidativos. Por fim, a LPO serve como um indicador de danos oxidativos às membranas celulares. Para quantificar a incorporação e a acumulação de componentes dos filtros UV nos tecidos dos camarões ao longo do período de exposição, utilizou-se a cromatografia líquida de alta eficiência (HPLC). Essa técnica analítica permitiu a medição precisa das concentrações de filtros UV nos 9 camarões, fornecendo importantes informações sobre se o período de exposição de 12 horas é suficiente para observar acumulação, e de como esta pode variar ao largo do tempo de acordo com as diferentes temperaturas. Além disso, os dados gerados por este estudo podem ajudar a perceber se os protetores solares apresentados como ecológicos diferem das formulações convencionais em termos de seu impacto nos organismos marinhos e em condições ambientais variáveis. Das análises de biomarcadores feitas no tecido muscular do organismo, resulta que, as elevadas temperaturas aumentaram a demanda metabólica a nível celular, justificada face um aumento da atividade da ETS. Contrariamente, um decrescimento da atividade da COX indica que, as elevadas temperaturas, causaram uma disfunção mitocondrial devido a stresse oxidativo. Estes efeitos foram amplificados no tratamento com protetor solar não ecológico. A atividade da LPO indicou um aumento de stresse oxidativo em organismos em condições de elevada temperatura, e associados ao protetor solar não ecológico. Contrariamente, GST e SOD indicaram que estas defesas contra radicais livres já não estão reagindo adequadamente, possivelmente devido a elevada acumulação de espécies reativas de oxigénio. A análise feita por HPLC revelou que os filtros UV de ambos os protetores solares foram rapidamente absorvidos e acumulados nos camarões. Foi observado que as concentrações de filtros UV nos tecidos foram maiores após 12 horas de exposição, mesmo na temperatura mais baixa, indicando que há bioacumulação e que pode ocorrer rapidamente, podendo levar a efeitos prejudiciais de longo prazo nos organismos marinhos, se estas forem repetidas no tempo. Isto pode permitir também que os contaminantes químicos passem na cadeia trófica podendo bioacumular-se em outros organismos marinos. Esses resultados ressaltam a importância de avaliar concretamente o impacto ambiental dos filtros UV e de reconsiderar seu uso em produtos de consumo, especialmente em regiões propensas a ondas de calor e de turismo massivo. Este estudo fornece novas perspetivas sobre a interação entre os fatores de stress ambientais, como ondas de calor, e novos poluentes, como os filtros UV. Através o uso de biomarcadores de estres oxidativo e metabólicos foi possível evidenciar que a combinação desses stressores antropogénicos induzem efeitos adversos. Estes são visíveis numa variação dos valores de biomarcadores metabólicos como ETS e COX, numa saturação dos biomarcadores de stresse oxidativo como GST e SOD, e em um aumento dos níveis de LPO. As evidências sugerem que organismos marinhos, como Palaemon elegans, são particularmente vulneráveis aos efeitos combinados de temperaturas elevadas e exposição química. E que as respostas face ao stress oxidativo observadas ressaltam que os impactos acumulados na saúde e na sobrevivência desses organismos em cenários climáticos futuros (inclusivamente mais críticos) pode piorar, comprometendo o ecossistema, e pudendo alcançar largas distâncias através a propagação dos poluentes químicos através a cadeia trófica. Além disso, a rápida 10 bioacumulação de filtros UV no tecido do organismo, após apenas 6 horas de exposição, levanta grande preocupação sobre as possíveis consequências de longo prazo nas cadeias alimentares marinhas e sobretudo na estabilidade dos ecossistemas. As descobertas deste estudo têm importantes implicações para a conservação e gestão marinha e sobretudo sobre os efeitos antropogénicos em organismos marinhos. A evidência de rápida bioacumulação e de stress oxidativo indica que se necessita de nova regulação e que os produtos usados sejam minuciosamente testados para abordar a ameaça emergente dos filtros UV. Além disso, há grande necessidade de maior conscientização pública sobre os potenciais impactos ambientais dos protetores solares e há que desenvolver alternativas verdadeiramente ecológicas e a preço acessível (sendo esta a maior causa de estes produtos não serem comprados). Políticas que promovam o uso dessas alternativas mais saudáveis tanto para o meio ambiente como também para o ser humano, especialmente em áreas com alta densidade turística, poderiam ajudar a mitigar os riscos apresentados por esses poluentes. Ao compreender as respostas fisiológicas do Palaemon elegans face ao stress térmico em combinação com a exposição aos filtros UV, este estudo pretende contribuir para uma maior compreensão de como as alterações climáticas interferem nos ecossistemas marinhos. Os resultados ressaltam a vulnerabilidade dos organismos marinhos a múltiplos fatores de stress e destacam a necessidade de medidas urgentes proativas para proteger a biodiversidade marinha.
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Keywords
Heatwaves Oxidative Stress UV Sunscreens Filters Biomarkers Environmental Stressors P.Elegan