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Effects of environmental enrichment on inhibitory control in juvenile gilthead seabream (Sparus aurata): a cognitive study using the cylinder task

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Resumo(s)

Inhibitory control is a key component of executive function, influencing adaptability and decision-making in animals. Consequently, this study aims to investigate whether environmental enrichment (EE) enhances inhibitory control in juvenile gilthead seabream (Sparus aurata) using the cylinder task. As aquaculture rapidly expands to meet global food demands, the welfare of farmed fish species, such as seabream, has become a critical concern. EE, which involves introducing elements that stimulate fish physiologically and psychologically, has shown significant benefits in various species, including enhanced learning, memory, and stress resilience. This study used 40 juvenile seabreams housed in tanks with and without enrichment to test their cognitive abilities through a series of progressive learning phases. These phases culminate in the Cylinder Task, where fish are challenged to obtain food from a transparent cylinder using the two open ends, evaluating the inhibition of the urge to approach the reward through the transparent walls of the cylinder. All the individuals were previously screened for personality traits (i.e. either more proactive or more reactive). In this study, juvenile gilthead seabream reared in enriched environments exhibited higher behavioral engagement and faster learning during training, with significant improvements in task performance over trials. However, no significant differences in inhibitory control were observed between enriched and non-enriched groups during testing. Instead, larger fish and those with proactive traits, characterized by rapid decision-making and high exploration, performed tasks faster and more accurately. These findings suggest that while EE enhances motivation and learning, inhibitory control may be primarily driven by intrinsic factors like body size and personality rather than environmental complexity, and that adapting EE to individual traits could optimize welfare and efficiency in aquaculture.
O aumento contínuo da população tem gerado uma crescente procura por alimentos, especialmente por fontes de proteína animal. Neste contexto, a aquacultura tem assumido um papel fundamental, destacando-se como o setor alimentar com um crescimento mais acelerado a nível global nas últimas décadas. Esta expansão deve-se, em grande parte, à estagnação das pescas extrativas e consequentemente à necessidade de garantir o fornecimento sustentável de recursos marinhos, essenciais sobretudo em países em desenvolvimento. Desde os anos 80, a aquacultura tem crescido de forma exponencial, passando de cerca de 10 milhões de toneladas em 1987 para aproximadamente 156 milhões de toneladas em 2018. Uma vez que o consumo global nesse ano aumentou duas vezes a taxa de crescimento populacional, mais de metade desta produção resultou exclusivamente da aquacultura. No entanto, com esta intensificação têm surgido uma série de desafios, sendo o bem-estar dos animais uma das principais preocupações. É hoje amplamente reconhecido pela comunidade científica que os peixes são seres sencientes, capazes de experienciar dor, medo, stress e diferentes estados emocionais, tanto negativos como positivos. Esta constatação tem vindo a reformular o conceito de bem-estar animal que atualmente não se limita apenas à ausência de sofrimento físico, mas inclui também a presença de experiências positivas e o respeito pelas necessidades comportamentais, fisiológicas e cognitivas de cada espécie. O bem-estar animal é assim entendido como o resultado do equilíbrio entre emoções positivas e negativas experienciadas ao longo da vida do indivíduo. Apesar desta evolução conceptual, grande parte das práticas em aquacultura continua a priorizar apenas o crescimento, a conversão alimentar e outros parâmetros produtivos, negligenciando as necessidades comportamentais e psicológicas dos animais. As condições frequentemente observadas na aquacultura industrial introduzem um conjunto de estímulos para os quais os peixes raramente estão preparados para lidar, tais como restrições, elevadas densidades populacionais/agregações não naturais, manipulações frequentes e falta de estímulos ambientais. Este tipo de stress tem impactos fisiológicos e comportamentais significativos, podendo comprometer o crescimento, a resposta imunitária e até funções cognitivas destes animais. A exposição constante a estímulos inadequados ao contexto evolutivo da espécie pode levar a alterações comportamentais, como agressividade excessiva, letargia ou comportamentos repetitivos, além de afetar negativamente a aprendizagem e a plasticidade cerebral. A mitigação do stress e a promoção de ambientes mais naturais e estimulantes são por isso prioridades para melhorar o bem-estar dos peixes criados em sistemas de aquacultura. Uma das estratégias mais eficazes e promissoras para enfrentar estes desafios é o enriquecimento ambiental, um fornecimento de estímulos ambientais – como elementos físicos, sensoriais, sociais, cognitivos ou estruturais - que aumentam a complexidade do ambiente e permitem aos peixes expressar comportamentos naturais. O enriquecimento pode incluir estruturas tridimensionais que simulam esconderijos ou barreiras visuais (enriquecimento físico), variações de substrato (enriquecimento sensorial), objetos manipuláveis (enriquecimento ocupacional), modificações no regime alimentar (enriquecimento alimentar) ou estímulos sensoriais específicos para a espécie em questão (enriquecimento social). A implementação de técnicas de enriquecimento tem demonstrado benefícios consistentes em várias espécies, como a melhoria do desempenho cognitivo, maior flexibilidade comportamental, redução de comportamentos agressivos e aumento da resiliência ao stress. No caso da dourada, por exemplo, foi observado que o enriquecimento ambiental pode promover comportamentos exploratórios e melhorar capacidades associadas à aprendizagem espacial. O estudo da cognição em peixes tem vindo a ganhar destaque devido ao aumento de investigação em bem-estar animal e este termo refere-se a um conjunto de processos mentais como perceção, memória, atenção, tomada de decisão e resolução de problemas. Durante muito tempo, os peixes foram considerados animais de comportamento puramente instintivo e limitado, mas estudos recentes revelam que é um tema mais complexo. Hoje sabemos que muitas espécies de peixes possuem capacidades cognitivas sofisticadas, que incluem memória a longo prazo, aprendizagem social, reconhecimento de congéneres e até comportamentos cooperativos e estas descobertas desafiam ideias preconcebidas e demonstram que o cérebro dos peixes, embora estruturalmente diferente do de mamíferos e aves, é funcionalmente capaz de processar informação complexa e adaptar o comportamento ao contexto. As capacidades cognitivas dos peixes são influenciadas por diversos fatores, incluindo a complexidade ambiental, a presença de congéneres, a exposição ao stress, a história de desenvolvimento e até traços individuais como personalidade ou tamanho corporal. A investigação tem mostrado que peixes criados em ambientes enriquecidos apresentam maior neurogénese, melhor desempenho em tarefas de aprendizagem e memória, e respostas comportamentais mais adaptativas quando comparados com peixes mantidos em ambientes não enriquecidos. Paralelamente, estudos indicam que o stress crónico pode comprometer estas funções afetando negativamente a capacidade de adaptação, aprendizagem e resolução de problemas. Para avaliar os níveis cognitivos dos animais, podem ser analisadas várias capacidades cognitivas, tais como o controlo inibitório. Esta função executiva permite ao indivíduo suprimir respostas impulsivas ou automáticas em vez de uma ação mais deliberada. O controlo inibitório é essencial na resolução de problemas, na tomada de decisões e na regulação do comportamento social e em humanos está associado à inteligência, sucesso académico e controlo emocional e em animais a sua presença indica flexibilidade comportamental e capacidade de adaptação. Uma das formas mais comuns de avaliar o controlo inibitório em diferentes espécies é com a tarefa do cilindro. Nesta tarefa, o animal deve resistir ao impulso de aceder diretamente a uma recompensa visível colocada no interior de um cilindro transparente, sendo necessário contornar a estrutura para aceder ao alimento. Esta tarefa já foi aplicada com sucesso em primatas, aves e, mais recentemente em peixes, demonstrando que o controlo inibitório não depende apenas do tamanho do cérebro, mas também de fatores ecológicos e comportamentais. A dourada (Sparus aurata) é uma espécie marinha de grande importância económica no Mediterrâneo e Atlântico Oriental, amplamente utilizada em aquacultura e a sua robustez, tolerância ambiental e comportamento social tornam-na uma espécie adequada para estudos de comportamento e cognição. No entanto, apesar da sua relevância comercial, são ainda escassas as investigações que exploram as suas capacidades cognitivas mais complexas, como as funções executivas. Até agora, os estudos têm-se centrado sobretudo em aspetos relacionados com a personalidade, resposta ao stress e aprendizagem espacial, havendo pouca informação sobre o impacto do enriquecimento ambiental no controlo inibitório desta espécie. O presente estudo teve como principal objetivo avaliar os efeitos do enriquecimento ambiental no controlo inibitório de juvenis de dourada, utilizando a tarefa do cilindro como ferramenta de avaliação cognitiva. Foram utilizados 40 indivíduos, criados em tanques com e sem enriquecimento ambiental, submetidos a várias fases de treino progressivo até à execução da tarefa final. Os resultados revelaram que os peixes criados em ambientes enriquecidos exibiram maior envolvimento comportamental e aprendizagem mais rápida durante o treino, com melhorias significativas no desempenho ao longo das tentativas, contudo, no teste de controlo inibitório, não foram observadas diferenças significativas entre os grupos. Em contrapartida, peixes maiores e com traços de personalidade proativos, caracterizados por tomada de decisão rápida e alta exploração, executaram a tarefa com maior rapidez e precisão. Estes resultados sugerem que, embora o enriquecimento ambiental potencie a motivação e a aprendizagem, o controlo inibitório é principalmente influenciado por fatores intrínsecos, como tamanho corporal e personalidade e ajustar o EE às características individuais pode otimizar o bem-estar e a eficiência em aquacultura.

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Aquaculture Welfare Cognition Learning Intrinsic factors

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