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Can bivalve selective feeding shape phytoplankton community structure in the Ria Formosa coastal lagoon?
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Phytoplankton plays a vital role in aquatic ecosystems, driving primary production, carbon cycling and nutrient recycling. The impact of bivalve feeding on phytoplankton biomass and community composition has been extensively documented. Nevertheless, there is currently no published research examining the impact of bivalve grazing and its selectivity on natural phytoplankton assemblages within the Ria Formosa coastal lagoon, a region responsible for 90% of Portugal's bivalve mollusc production. The aim of this study is to evaluate the impact of grazing by Mytilus galloprovincialis on natural phytoplankton assemblages in Ria Formosa. In particular, the effects of grazing on phytoplankton biomass, abundance, community composition, and the mussel's selectivity for different phytoplankton functional groups. The abundance and composition of phytoplankton were assessed using chlorophyll a concentration and microscopy: epifluorescence for pico- and nanophytoplankton and inverted for microphytoplankton. Mussel feeding was assessed by clearance rate. The microcosm experiments revealed a significant reduction in phytoplankton abundance due to mussel grazing in March, with a consistent decline in diatom abundance across all experiments. However, no significant changes were observed in phytoplankton biomass or community structure. The estimated per capita clearance rates of M. galloprovincialis ranged from 0.82 to 4.36 L h -1 individual-1 based on total chlorophyll a concentration, 1.07 to 1.95 L h -1 individual-1 based on total phytoplankton abundance, and 0.41 to 23.63 L h -1 individual-1 1 for specific phytoplankton groups. The results indicate that mussels selectively graze diatoms without significantly affecting overall phytoplankton biomass or community composition in Ria Formosa. Given the region's ecological and economic importance, understanding bivalve selective grazing is crucial for effective ecosystem management. Further studies should investigate the long-term impacts of this grazing on phytoplankton diversity and ecosystem resilience, particularly in light of changing conditions and growing aquaculture demands.
O fitoplâncton apresenta um papel vital para o ciclo do carbono e o fluxo de energia em ambientes aquáticos, suportando as teias alimentares marinhas e contribuindo para o sequestro global de carbono. As comunidades fitoplanctónicas são compostas por grupos funcionais variando em tamanho e função ecológica. As dinâmicas de suas comunidades são influenciadas tanto por fatores que regulam o crescimento (e.g. luz e nutrientes) quanto por processos de remoção (e.g. predação e sedimentação). Em ecossistemas de águas rasas, os bivalves como Mytilus galloprovincialis desempenham um papel crucial na regulação da população fitoplanctónica através da alimentação seletiva. Estes bivalves filtradores demonstram plasticidade fisiológica na seleção de partículas, preferindo fitoplâncton de maior tamanho, como diatomáceas. Este comportamento de alimentação pode alterar significativamente a composição da comunidade fitoplanctónica, afetando a estrutura e o funcionamento das teias alimentares marinhas. A laguna costeira da Ria Formosa, em Portugal, é um sistema importante tanto no ponto ecológico quanto econômico, oferecendo um estudo de caso único para examinar os impactos dos bivalves sobre o fitoplâncton. Embora a biomassa e a dinâmica do fitoplâncton neste sistema já tenham sido amplamente estudadas, não há uma pesquisa profunda sobre o papel dos consumidores metazoários, em particular os bivalves, no controlo da abundância e composição das comunidades fitoplanctónicas. Este estudo teve como objetivo avaliar os efeitos da predação de M. galloprovincialis sobre as assembleias naturais de fitoplâncton na Ria Formosa. Os principais objetivos incluíram avaliar o impacto da herbivoria dos mexilhões na biomassa, abundância e composição da comunidade fitoplantoníca, bem como examinar os comportamentos de filtração seletiva do bilvalve em questão. Foi analisada a hipótese de que M. galloprovincialis teria preferência de consumir grupos de fitoplâncton de maior tamanho como por exemplo, diatomáceas, e que os mexilhões reduziriam significativamente a biomassa do fitoplâncton, alterando a estrutura e composição da comunidade. Para investigar o impacto da alimentação do mexilhão mediterrânico M.galloprovincialis nas comunidades de fitoplâncton, foram realizados três experimentos de microcosmos. Foram recolhidas amostras de água da Ria Formosa em três ocasiões (novembro de 2022, março e abril de 2023), juntamente com espécimes do mexilhão amostrados na região subtidal. Os mexilhões foram recolhidos durante a maré baixa, e aclimatados no laboratório por duas horas antes da experimentação. iv Dois tratamentos foram estabelecidos: controlo (C), sem mexilhões, e tratamento com bivalves (B), ambos realizados em triplicata. A abundância e composição do fitoplâncton foram avaliadas por meio da concentração de clorofila a e de microscopia: epifluorescência para pico- e nanofitoplâncton, e invertida para microfitoplâncton. A alimentação dos mexilhões foi avaliada através da taxa de filtração. A concentração de clorofila a foi usada como um indicador da biomassa total de fitoplâncton, enquanto a abundância dos grupos foi estimada no início (t0) e no final (t30) de cada experimento. As métricas de fitoplâncton entre os tratamentos foram comparadas utilizando o teste de Kruskal-Wallis e o teste post-hoc de Dunn. As diferenças na estrutura das assembléias de fitoplanctónicas foram analisadas utilizando a PERMANOVA aplicada sobre a matrix de similaridade de Bray-Curtis, seguida de comparações parwise. A análise SIMPER foi utilizada para identificar os grupos de fitoplâncton que contribuíram para as dissimilaridades dos dados. Para a taxa de filtração dos mexilhões, o teste de Wilcoxon foi utilizado para avaliar as taxas de clearance da clorofila a e do fitoplâncton, enquanto o Kruskal-Wallis foi utilizado para testar as diferenças entre grupos de fitoplâncton. Os resultados demonstram que as condições iniciais de clorofila a apresentaram variação entre os experimentos, com concentrações entre 0,78 e 2,40 µg L⁻¹. A alta abundância de fitoplâncton não coincidiu com concentrações elevadas de clorofila a. Em novembro, foi detectada uma menor concentração de clorofila a, enquanto se observou uma alta abundância de células menores e de baixo conteúdo de carbono, como cianobactérias e picoeucariotos fitoplanctônicos. Os valores máximos de clorofila a foram registados em abril, coincidindo com elevadas abundâncias de criptófitas e diatomáceas. Inicialmente, dominaram os fitoplâncton de tamanho nano- e pico-. No entanto, em março e abril, outros grupos como criptófitas e diatomáceas tornaram-se mais prevalentes. O M. galloprovincialis não teve impacto significativo na biomassa total de fitoplâncton. No entanto, em março, os mexilhões causaram uma redução significativa de 32,37% na abundância de fitoplâncton (p < 0,05). Os mexilhões não alteraram significativamente a estrutura do agrupamento de fitoplâncton em novembro e março (p > 0,05), mas observaram-se mudanças significativas em abril (p < 0,05). Apesar dessas mudanças, o teste parwise não revelou diferenças significativas entre os tratamentos do presente estudo. Não foi detectada dissimilaridade significativa entre as condições iniciais (t0) e o controlo em qualquer experimento. No final dos experimentos, as diatomáceas foram o único grupo de fitoplâncton que diminuiu v consistentemente no tratamento com mexilhões, com reduções de 66,4% em novembro, 91,8% em março e 83,0% em abril. A abundância de diatomáceas e outros grupos, como cianobactérias e picofitoplâncton eucariota, manteve-se estável no tratamento de controlo. Em contraste, os nanoflagelados autotróficos diminuíram 90,00% em março e aumentaram 142,31% em abril no tratamento com mexilhões. As taxas de filtração per capita estimadas para M. galloprovincialis com base na concentração total de clorofila a (0,82-4,36 L·h⁻¹ indivíduo⁻¹), na abundância total de fitoplâncton (1,07-1,95 L·h⁻¹ indivíduo⁻¹) ou na abundância de grupos específicos (0,41-23,63 L·h⁻¹ indivíduo⁻¹) ficaram dentro da faixa de valores relatados para esta espécie. As diatomáceas foram consistentemente filtradas a uma taxa média de 5,30 L ind⁻¹ h⁻¹. As taxas de filtração para cianobactérias, picofitoplâncton eucariota e dinoflagelados foram muito baixas ou indetermináveis. Este achado apoia a hipótese inicial do estudo e está em consonância com a sugestão de Barbosa (2006) de que os filtradores bentônicos contribuem para a redução da proporção de diatomáceas na abundância total de fitoplâncton, apesar de suas altas taxas de crescimento na Ria Formosa. A preferência por este grupo fitoplanctônico já foi observada em outras espécies de bivalvos. Essa preferência pode ser atribuída ao tamanho das diatomáceas, à sua qualidade nutricional, à facilidade de digestão e à sua vulnerabilidade à predação bentônica, uma vez que tendem a afunda. As taxas de filtração que não puderam ser determinadas podem ter sido influenciadas pela falta de consideração do grazing dos bivalvos sobre o microzooplâncton, outro predador importante do fitoplâncton. Além disso, a ausência de nutrientes inorgânicos em ambos os tratamentos pode ter evitado crescimentos do fitoplâncton devido às excreções de amônia e fósforo dos mexilhões. Recomenda-se que estudos futuros considerem o grazing dos bivalvos em fitoplâncton e microzooplâncton, assim como as espécies de bivalvos dominantes, para uma compreensão mais abrangente do impacto dos bivalvos nas comunidades de plancton e para melhorar os modelos de fluxo de carbono, ciclo de nutrientes e transferência de energia na lagoa costeira da Ria Formosa. Palavras-chave: Fitoplâncton, Mytillus galloprovincialis, taxa de depuração, seletividade, Ria Formosa.
O fitoplâncton apresenta um papel vital para o ciclo do carbono e o fluxo de energia em ambientes aquáticos, suportando as teias alimentares marinhas e contribuindo para o sequestro global de carbono. As comunidades fitoplanctónicas são compostas por grupos funcionais variando em tamanho e função ecológica. As dinâmicas de suas comunidades são influenciadas tanto por fatores que regulam o crescimento (e.g. luz e nutrientes) quanto por processos de remoção (e.g. predação e sedimentação). Em ecossistemas de águas rasas, os bivalves como Mytilus galloprovincialis desempenham um papel crucial na regulação da população fitoplanctónica através da alimentação seletiva. Estes bivalves filtradores demonstram plasticidade fisiológica na seleção de partículas, preferindo fitoplâncton de maior tamanho, como diatomáceas. Este comportamento de alimentação pode alterar significativamente a composição da comunidade fitoplanctónica, afetando a estrutura e o funcionamento das teias alimentares marinhas. A laguna costeira da Ria Formosa, em Portugal, é um sistema importante tanto no ponto ecológico quanto econômico, oferecendo um estudo de caso único para examinar os impactos dos bivalves sobre o fitoplâncton. Embora a biomassa e a dinâmica do fitoplâncton neste sistema já tenham sido amplamente estudadas, não há uma pesquisa profunda sobre o papel dos consumidores metazoários, em particular os bivalves, no controlo da abundância e composição das comunidades fitoplanctónicas. Este estudo teve como objetivo avaliar os efeitos da predação de M. galloprovincialis sobre as assembleias naturais de fitoplâncton na Ria Formosa. Os principais objetivos incluíram avaliar o impacto da herbivoria dos mexilhões na biomassa, abundância e composição da comunidade fitoplantoníca, bem como examinar os comportamentos de filtração seletiva do bilvalve em questão. Foi analisada a hipótese de que M. galloprovincialis teria preferência de consumir grupos de fitoplâncton de maior tamanho como por exemplo, diatomáceas, e que os mexilhões reduziriam significativamente a biomassa do fitoplâncton, alterando a estrutura e composição da comunidade. Para investigar o impacto da alimentação do mexilhão mediterrânico M.galloprovincialis nas comunidades de fitoplâncton, foram realizados três experimentos de microcosmos. Foram recolhidas amostras de água da Ria Formosa em três ocasiões (novembro de 2022, março e abril de 2023), juntamente com espécimes do mexilhão amostrados na região subtidal. Os mexilhões foram recolhidos durante a maré baixa, e aclimatados no laboratório por duas horas antes da experimentação. iv Dois tratamentos foram estabelecidos: controlo (C), sem mexilhões, e tratamento com bivalves (B), ambos realizados em triplicata. A abundância e composição do fitoplâncton foram avaliadas por meio da concentração de clorofila a e de microscopia: epifluorescência para pico- e nanofitoplâncton, e invertida para microfitoplâncton. A alimentação dos mexilhões foi avaliada através da taxa de filtração. A concentração de clorofila a foi usada como um indicador da biomassa total de fitoplâncton, enquanto a abundância dos grupos foi estimada no início (t0) e no final (t30) de cada experimento. As métricas de fitoplâncton entre os tratamentos foram comparadas utilizando o teste de Kruskal-Wallis e o teste post-hoc de Dunn. As diferenças na estrutura das assembléias de fitoplanctónicas foram analisadas utilizando a PERMANOVA aplicada sobre a matrix de similaridade de Bray-Curtis, seguida de comparações parwise. A análise SIMPER foi utilizada para identificar os grupos de fitoplâncton que contribuíram para as dissimilaridades dos dados. Para a taxa de filtração dos mexilhões, o teste de Wilcoxon foi utilizado para avaliar as taxas de clearance da clorofila a e do fitoplâncton, enquanto o Kruskal-Wallis foi utilizado para testar as diferenças entre grupos de fitoplâncton. Os resultados demonstram que as condições iniciais de clorofila a apresentaram variação entre os experimentos, com concentrações entre 0,78 e 2,40 µg L⁻¹. A alta abundância de fitoplâncton não coincidiu com concentrações elevadas de clorofila a. Em novembro, foi detectada uma menor concentração de clorofila a, enquanto se observou uma alta abundância de células menores e de baixo conteúdo de carbono, como cianobactérias e picoeucariotos fitoplanctônicos. Os valores máximos de clorofila a foram registados em abril, coincidindo com elevadas abundâncias de criptófitas e diatomáceas. Inicialmente, dominaram os fitoplâncton de tamanho nano- e pico-. No entanto, em março e abril, outros grupos como criptófitas e diatomáceas tornaram-se mais prevalentes. O M. galloprovincialis não teve impacto significativo na biomassa total de fitoplâncton. No entanto, em março, os mexilhões causaram uma redução significativa de 32,37% na abundância de fitoplâncton (p < 0,05). Os mexilhões não alteraram significativamente a estrutura do agrupamento de fitoplâncton em novembro e março (p > 0,05), mas observaram-se mudanças significativas em abril (p < 0,05). Apesar dessas mudanças, o teste parwise não revelou diferenças significativas entre os tratamentos do presente estudo. Não foi detectada dissimilaridade significativa entre as condições iniciais (t0) e o controlo em qualquer experimento. No final dos experimentos, as diatomáceas foram o único grupo de fitoplâncton que diminuiu v consistentemente no tratamento com mexilhões, com reduções de 66,4% em novembro, 91,8% em março e 83,0% em abril. A abundância de diatomáceas e outros grupos, como cianobactérias e picofitoplâncton eucariota, manteve-se estável no tratamento de controlo. Em contraste, os nanoflagelados autotróficos diminuíram 90,00% em março e aumentaram 142,31% em abril no tratamento com mexilhões. As taxas de filtração per capita estimadas para M. galloprovincialis com base na concentração total de clorofila a (0,82-4,36 L·h⁻¹ indivíduo⁻¹), na abundância total de fitoplâncton (1,07-1,95 L·h⁻¹ indivíduo⁻¹) ou na abundância de grupos específicos (0,41-23,63 L·h⁻¹ indivíduo⁻¹) ficaram dentro da faixa de valores relatados para esta espécie. As diatomáceas foram consistentemente filtradas a uma taxa média de 5,30 L ind⁻¹ h⁻¹. As taxas de filtração para cianobactérias, picofitoplâncton eucariota e dinoflagelados foram muito baixas ou indetermináveis. Este achado apoia a hipótese inicial do estudo e está em consonância com a sugestão de Barbosa (2006) de que os filtradores bentônicos contribuem para a redução da proporção de diatomáceas na abundância total de fitoplâncton, apesar de suas altas taxas de crescimento na Ria Formosa. A preferência por este grupo fitoplanctônico já foi observada em outras espécies de bivalvos. Essa preferência pode ser atribuída ao tamanho das diatomáceas, à sua qualidade nutricional, à facilidade de digestão e à sua vulnerabilidade à predação bentônica, uma vez que tendem a afunda. As taxas de filtração que não puderam ser determinadas podem ter sido influenciadas pela falta de consideração do grazing dos bivalvos sobre o microzooplâncton, outro predador importante do fitoplâncton. Além disso, a ausência de nutrientes inorgânicos em ambos os tratamentos pode ter evitado crescimentos do fitoplâncton devido às excreções de amônia e fósforo dos mexilhões. Recomenda-se que estudos futuros considerem o grazing dos bivalvos em fitoplâncton e microzooplâncton, assim como as espécies de bivalvos dominantes, para uma compreensão mais abrangente do impacto dos bivalvos nas comunidades de plancton e para melhorar os modelos de fluxo de carbono, ciclo de nutrientes e transferência de energia na lagoa costeira da Ria Formosa. Palavras-chave: Fitoplâncton, Mytillus galloprovincialis, taxa de depuração, seletividade, Ria Formosa.
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Keywords
Phytoplankton Mytillus galloprovincialis Clearance rate Selectivity Ria Formosa