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Publication
Genetic structure of the American elephantfish (Chimaeriformes: Callorhinchus callorynchus) in South America
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Authors
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Abstract(s)
Understanding genetic population structure and connectivity is key to the establishment of effective species-specific management and conservation strategies. The American elephantfish, Callorhinchus callorynchus, is a year-round target of commercial and recreational fisheries in Chile and Argentina. However, the scarcity of studies on chimaeroids´ population structure and connectivity hampers adequate fisheries management of this highly vulnerable group. In this work, we explore the levels of genetic diversity and differentiation within C. callorynchus in South America at two widely used mitochondrial markers, the control region (CR) and the cytochrome oxidase I gene (CO1). Moreover, we assess levels of genetic diversity within, and divergence among the three valid extant species of the genus Callorhinchus, which exhibit allopatric geographical distributions in the southern hemisphere. Overall, sequence analyses of the mitochondrial CR and the CO1 revealed extremely low levels of sequence variation both within and among Callorhinchus species. Genetic homogeneity was found throughout the range of C. callorynchus coupled to low-frequency haplotype sharing across spatially distant locations in Chile and Argentina, suggesting gene flow along the South American coast. Moreover, our analyses support a scenario of recent population expansion of the species in South America. Given the absence of dispersive eggs or juvenile stages in chondrichthyans, gene flow is mainly mediated by actively swimming adults. Based on the available data, gene flow in callorhinchids appears to occur along continuous coastal regions, with deep oceanic waters serving as strong barriers, thus providing an important baseline for future research on dispersal and gene flow in other holocephalans
As quimeras (Holocephali) constituem uma linhagem basal bem suportada entre os peixes cartilaginosos (Classe Chondrichthyes; Holocephali e Elasmobranchii). Em conjunto com os elasmobrânquios, as quimeras ocupam também uma posição filogeneticamente muito importante enquanto linhagem mais basal de vertebrados mandibulados, sendo por isso um grupo essencial no estudo da evolução de vertebrados. No entanto, este grupo continua pouco estudado e, dada a exploração pesqueira de algumas destas espécies, a escassez de estudos sobre a diversidade e estrutura genética de quimeras implicam lacunas significativas no conhecimento das unidades populacionais e na gestão adequada destes recursos. O género Callorhinchus Lacepède 1998 (Chimaeriformes: Callorhinchidae) inclui três espécies válidas de quimeras de tamanho médio (até 125 cm de comprimento total), com distribuições geográficas mutuamente exclusivas de águas temperados no hemisfério sul. Especificamente, C. callorynchus (Linnaeus, 1758) está restrita à costa da América do Sul, C. capensis Duméril, 1865 é encontrada na costa da sul Africana, e C. milii Bory de Saint-Vincent, 1823 ocorre na Nova Zelândia e sul da Austrália. A aparência externa das três espécies de Callorhinchus é muito semelhante, não havendo ainda caracteres diagnosticantes para cada uma. Callorhinchus callorynchus está amplamente distribuído ao longo da plataforma continental do Brasil, Uruguai, Argentina, Chile e Peru. Localmente conhecido como "pez gallo", está associado a fundos marinhos moles, a profundidades entre 10 e 481 metros. Esta espécie é alvo da pesca comercial e recreativa no Chile e Argentina ao longo de todo o ano, sendo também muitas vezes registada como captura acessória. No entanto, temos apenas um conhecimento rudimentar sobre o comportamento sazonal e padrões de distribuição dos indivíduos. Como a maioria dos peixes cartilagíneos, a diversidade e abundância das quimeras são altamente sensíveis a várias pressões humanas, nomeadamente à mortalidade pela pesca, devido às suas características de história de vida conservativas como crescimento lento, maturidade sexual tardia, baixa fecundidade e grande longevidade. No entanto, Callorhinchus callorynchus foi classificada como "Vulnerável" pela Lista Vermelha da IUCN, e são urgentemente necessários estudos sobre a variação genética e a estrutura espacial das populações para apoiar estratégias de gestão e conservação específicas para a espécie. A nossa pesquisa visa contribuir para uma melhor compreensão da estrutura populacional e dos processos demográficos no C. callorynchus, avaliando os níveis e a distribuição da sua diversidade genética. Neste trabalho, analisámos sequências de dois marcadores mitocondriais amplamente utilizados neste tipo de estudos, para explorar os níveis de diversidade e diferenciação de C. callorynchus ao longo da costa da América do Sul. Dadas as características ambientais e histórias geológicas distintas entre as costas atlântica e pacífica do continente sul-americano, a principal questão prende-se em saber se o C. callorynchus forma uma única unidade populacional ou se existem várias unidades populacionais ao longo da sua distribuição. As amostras foram recolhidas em vários locais das costas do Pacífico (Peru, Chile) e do Atlântico (Argentina). Além disso, amostras das espécies congéneres C. milii da Austrália e Nova Zelândia e C. capensis do sul de África foram incluídas nas nossas análises para avaliar os níveis de divergência intragenérica no género Callorhinchus. Utilizando primers desenhados especificamente para C. callorynchus, realizei a amplificação por PCR de 506 pares de bases (pb) da região de controlo do genoma mitocondrial (CR) e de 458 pb do gene da subunidade 1 da citocromo oxidase (CO1). As análises revelaram níveis extremamente baixos de variabilidade nucleotídica, tanto dentro quanto entre as espécies de Callorhinchus, com níveis de diversidade extremamente baixos para C. callorynchus. Combinado com a homogeneidade genética geral ao longo da distribuição da espécie e a ausência de divergência genética significativa entre as amostras do Chile e da Argentina, os dados sugerem um fluxo genético substancial ao longo da costa sul-americana. Além disso, resultados das análises demográficas apoiam um cenário de expansão populacional recente de C. callorynchus ao longo da costa sul-americana. Contudo, a costa sul-americana é caracterizada por vários fenómenos climáticos e variabilidades de mesoescala com importantes implicações para a divergência espacial e a heterogeneidade genética das espécies. Uma vez que o C. callorynchus é uma espécie ovípara sem ovos ou estádios larvares dispersivos, presume-se que o fluxo génico seja principalmente mediado pelo movimento/natação ativa na fase adulta. A homogeneidade genética observada ao longo da distribuição geográfica da espécie sugere que o fluxo genético não é significativamente limitado pela temperatura, salinidade e produtividade oceânica. Por outro lado, foi detectada uma divergência genética pronunciada entre os espécimes australianos e neozelandeses de C. milii, o que sugere que as águas oceânicas profundas provavelmente servem como barreiras significativas à dispersão e ao fluxo génico em Callorhinchus, devido à incapacidade dos adultos de atravessarem águas profundas. Isto é consistente com a distribuição geográfica mutuamente exclusivas das espécies do género, estando separadas por regiões extensas de oceano profundo. Estes resultados servem como base importante na avaliação da estrutura populacional de Callorhinchus, e como referência para estudos futuros sobre a dispersão e o fluxo genético noutros holocefalos. O DNA mitocondrial (mtDNA) oferece uma abordagem acessível e rentável para estudar a diversidade e diferenciação genética e tem sido amplamente utilizado como marcador de diversidade molecular nas últimas décadas. No geral, parece que os taxa de holocefálicos exibem baixa variação genética em marcadores mitocondriais. Esta observação é consistente com os baixos níveis de evolução molecular detectados em espécies de condrictes. Assim, os resultados podem não representar a extensão total da diversidade genética devido aos marcadores escolhidos serem demasiado conservados. De facto, apesar da região de controlo mitocondrial ser amplamente reconhecida pela sua taxa evolutiva notavelmente rápida, a nossa comparação revelou uma variação genética ainda menor para a CR do que para o CO1, levando a uma separação incompleta de linhagens na nossa análise filogenética e limitando o nosso poder de avaliar a diferenciação genética intraespecífica. Assim, estudos futuros beneficiariam de técnicas moleculares alternativas, como RAD-sequencing ou ressequenciamento de genoma completo, para determinar de forma fiável o padrão de estrutura populacional e diversidade genética ao longo da distribuição da espécie que podem ser ignorados em estudos de locus único. Além disso, é necessário aumentar o equilíbrio no tamanho das amostras para melhorar a robustez e a fiabilidade das nossas análises e desenvolver uma compreensão mais abrangente da estrutura populacional da espécie. Estudos ecológicos que forneçam informações sobre a capacidade de dispersão e o comportamento de movimento do C. callorynchus, bem como de outros holocefalos, são também urgentemente necessários para apoiar os esforços de gestão futura, exploração sustentável e conservação.
As quimeras (Holocephali) constituem uma linhagem basal bem suportada entre os peixes cartilaginosos (Classe Chondrichthyes; Holocephali e Elasmobranchii). Em conjunto com os elasmobrânquios, as quimeras ocupam também uma posição filogeneticamente muito importante enquanto linhagem mais basal de vertebrados mandibulados, sendo por isso um grupo essencial no estudo da evolução de vertebrados. No entanto, este grupo continua pouco estudado e, dada a exploração pesqueira de algumas destas espécies, a escassez de estudos sobre a diversidade e estrutura genética de quimeras implicam lacunas significativas no conhecimento das unidades populacionais e na gestão adequada destes recursos. O género Callorhinchus Lacepède 1998 (Chimaeriformes: Callorhinchidae) inclui três espécies válidas de quimeras de tamanho médio (até 125 cm de comprimento total), com distribuições geográficas mutuamente exclusivas de águas temperados no hemisfério sul. Especificamente, C. callorynchus (Linnaeus, 1758) está restrita à costa da América do Sul, C. capensis Duméril, 1865 é encontrada na costa da sul Africana, e C. milii Bory de Saint-Vincent, 1823 ocorre na Nova Zelândia e sul da Austrália. A aparência externa das três espécies de Callorhinchus é muito semelhante, não havendo ainda caracteres diagnosticantes para cada uma. Callorhinchus callorynchus está amplamente distribuído ao longo da plataforma continental do Brasil, Uruguai, Argentina, Chile e Peru. Localmente conhecido como "pez gallo", está associado a fundos marinhos moles, a profundidades entre 10 e 481 metros. Esta espécie é alvo da pesca comercial e recreativa no Chile e Argentina ao longo de todo o ano, sendo também muitas vezes registada como captura acessória. No entanto, temos apenas um conhecimento rudimentar sobre o comportamento sazonal e padrões de distribuição dos indivíduos. Como a maioria dos peixes cartilagíneos, a diversidade e abundância das quimeras são altamente sensíveis a várias pressões humanas, nomeadamente à mortalidade pela pesca, devido às suas características de história de vida conservativas como crescimento lento, maturidade sexual tardia, baixa fecundidade e grande longevidade. No entanto, Callorhinchus callorynchus foi classificada como "Vulnerável" pela Lista Vermelha da IUCN, e são urgentemente necessários estudos sobre a variação genética e a estrutura espacial das populações para apoiar estratégias de gestão e conservação específicas para a espécie. A nossa pesquisa visa contribuir para uma melhor compreensão da estrutura populacional e dos processos demográficos no C. callorynchus, avaliando os níveis e a distribuição da sua diversidade genética. Neste trabalho, analisámos sequências de dois marcadores mitocondriais amplamente utilizados neste tipo de estudos, para explorar os níveis de diversidade e diferenciação de C. callorynchus ao longo da costa da América do Sul. Dadas as características ambientais e histórias geológicas distintas entre as costas atlântica e pacífica do continente sul-americano, a principal questão prende-se em saber se o C. callorynchus forma uma única unidade populacional ou se existem várias unidades populacionais ao longo da sua distribuição. As amostras foram recolhidas em vários locais das costas do Pacífico (Peru, Chile) e do Atlântico (Argentina). Além disso, amostras das espécies congéneres C. milii da Austrália e Nova Zelândia e C. capensis do sul de África foram incluídas nas nossas análises para avaliar os níveis de divergência intragenérica no género Callorhinchus. Utilizando primers desenhados especificamente para C. callorynchus, realizei a amplificação por PCR de 506 pares de bases (pb) da região de controlo do genoma mitocondrial (CR) e de 458 pb do gene da subunidade 1 da citocromo oxidase (CO1). As análises revelaram níveis extremamente baixos de variabilidade nucleotídica, tanto dentro quanto entre as espécies de Callorhinchus, com níveis de diversidade extremamente baixos para C. callorynchus. Combinado com a homogeneidade genética geral ao longo da distribuição da espécie e a ausência de divergência genética significativa entre as amostras do Chile e da Argentina, os dados sugerem um fluxo genético substancial ao longo da costa sul-americana. Além disso, resultados das análises demográficas apoiam um cenário de expansão populacional recente de C. callorynchus ao longo da costa sul-americana. Contudo, a costa sul-americana é caracterizada por vários fenómenos climáticos e variabilidades de mesoescala com importantes implicações para a divergência espacial e a heterogeneidade genética das espécies. Uma vez que o C. callorynchus é uma espécie ovípara sem ovos ou estádios larvares dispersivos, presume-se que o fluxo génico seja principalmente mediado pelo movimento/natação ativa na fase adulta. A homogeneidade genética observada ao longo da distribuição geográfica da espécie sugere que o fluxo genético não é significativamente limitado pela temperatura, salinidade e produtividade oceânica. Por outro lado, foi detectada uma divergência genética pronunciada entre os espécimes australianos e neozelandeses de C. milii, o que sugere que as águas oceânicas profundas provavelmente servem como barreiras significativas à dispersão e ao fluxo génico em Callorhinchus, devido à incapacidade dos adultos de atravessarem águas profundas. Isto é consistente com a distribuição geográfica mutuamente exclusivas das espécies do género, estando separadas por regiões extensas de oceano profundo. Estes resultados servem como base importante na avaliação da estrutura populacional de Callorhinchus, e como referência para estudos futuros sobre a dispersão e o fluxo genético noutros holocefalos. O DNA mitocondrial (mtDNA) oferece uma abordagem acessível e rentável para estudar a diversidade e diferenciação genética e tem sido amplamente utilizado como marcador de diversidade molecular nas últimas décadas. No geral, parece que os taxa de holocefálicos exibem baixa variação genética em marcadores mitocondriais. Esta observação é consistente com os baixos níveis de evolução molecular detectados em espécies de condrictes. Assim, os resultados podem não representar a extensão total da diversidade genética devido aos marcadores escolhidos serem demasiado conservados. De facto, apesar da região de controlo mitocondrial ser amplamente reconhecida pela sua taxa evolutiva notavelmente rápida, a nossa comparação revelou uma variação genética ainda menor para a CR do que para o CO1, levando a uma separação incompleta de linhagens na nossa análise filogenética e limitando o nosso poder de avaliar a diferenciação genética intraespecífica. Assim, estudos futuros beneficiariam de técnicas moleculares alternativas, como RAD-sequencing ou ressequenciamento de genoma completo, para determinar de forma fiável o padrão de estrutura populacional e diversidade genética ao longo da distribuição da espécie que podem ser ignorados em estudos de locus único. Além disso, é necessário aumentar o equilíbrio no tamanho das amostras para melhorar a robustez e a fiabilidade das nossas análises e desenvolver uma compreensão mais abrangente da estrutura populacional da espécie. Estudos ecológicos que forneçam informações sobre a capacidade de dispersão e o comportamento de movimento do C. callorynchus, bem como de outros holocefalos, são também urgentemente necessários para apoiar os esforços de gestão futura, exploração sustentável e conservação.
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Keywords
Chimaeras Genetic diversity Mitochondrial DNA Demographic history Southern Hemisphere