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Physiological impact of air quality in urban gulls and its implications for their use as pollution sentinels in coastal cities
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Resumo(s)
Urban air pollutants pose significant threats to both wildlife and humans due to their persistence and potential for bioaccumulation. Sentinel species such as the yellow-legged gull (Larus michahellis) are valuable to assess environmental contamination. Due to their stationary nesting behaviour and continuous exposure to local air conditions, gull chicks are particularly valuable as early warning sentinels for urban air quality. In this study, we assessed the impact of airborne pollutants (PM2.5, PM10 and NO2) on detoxification and oxidative stress biomarkers in 56 yellow-legged gull chicks in the overpopulated city of Barcelona, Spain. We analysed five biomarkers – cholinesterases (AChE, BChE), carboxylesterases (pNPA-CE, pNPB-CE), and glutathione S-transferase (GST) - in relation to the cumulative PM2.5, PM10, and NO2 levels during the entire life of each gull chick. After accounting for individual variation in size, developmental stage, and trophic ecology (via stable isotope analysis), we found significant associations between air pollution and enzyme activity. Specifically, BChE and pNPB-CE activities were positively associated with PM10 levels, while GST activity showed a positive correlation with NO2 concentrations and a negative one with chick body weight. Our findings suggest that incorporating enzymatic biomarkers such as BChE, CE, and GST into physiological biomonitoring programs offers a practical and sensitive approach for evaluating the impact of urban air pollution, supporting integrated environmental and public health efforts within the One Health framework.
Nas últimas décadas, tem-se observado uma maior influência da poluição urbana e dos poluentes antropogénicos na vida selvagem. Os contaminantes atmosféricos são uma ameaça ao meio ambiente, devido à sua persistência e potencial bioacumulação em organismos vivos. Neste estudo, investigamos o impacto de contaminantes, nomeadamente PM2.5, PM10 e NO2, em crias de gaivotas-de-pata-amarela nascidas na cidade espanhola de Barcelona. Frequentemente, a coleção de dados de poluição atmosférica envolve a concretização de medições precisas, através de estações de monitorização fixas ou de tecnologia de satélites avançada. Para além dos métodos tradicionais, os investigadores estão cada vez mais a usar espécies sentinelas (organismos que servem como bioindicadores de contaminação ambiental) para identificar os impactos da poluição atmosférica. Gaivotas urbanas como a gaivota-de-patas-amarelas (Larus michahellis) estão entre as espécies sentinelas consideradas mais fiáveis para monitorização da poluição urbana. As gaivotas-de-patas-amarelas são predadoras extremamente adaptadas a ambientes urbanos, construindo os ninhos em cidades costeiras e zonas industriais, áreas com elevada exposição a poluentes antropogénicos. Em relação à dieta, o seu comportamento oportunista e frequente contacto com água, solo e ar contaminados fazem delas excelentes bioindicadores de contaminação ambiental. As crias de gaivota-de-patas-amarelas são bioindicadores particularmente eficientes. Ao contrário das gaivotas adultas, as crias permanecem numa localização fixa (o ninho), inalando ar poluído continuamente. As crias de gaivota-de-patas-amarelas utilizadas neste estudo foram expostas à poluição atmosférica durante todo o seu tempo de vida (de três a quatro semanas). Para confirmar o potencial das crias de gaivota-de-patas-amarelas como organismos sentinela, este estudo estabeleceu associações entre níveis de poluição atmosférica e alterações na atividade enzimática de biomarcadores específicos. Entre os biomarcadores mais utilizados atualmente para avaliar a poluição ambiental, selecionamos três enzimas pertencentes à família B-esterases e responsáveis por hidrolisar ligações éster: acetilcolinesterase (AChE), butirilcolinesterase (BChE) e carboxillesterases (CE). Para complementar, também selecionamos enzimas pertencentes à família das glutationa-S-transferases (GSTs), reconhecidas pelo seu papel crucial nas reações de conjugação e processos de destoxificação. Trabalho de campo e de laboratório foi realizado para investigar o impacto de contaminantes atmosféricos nas crias de gaivotas-de-patas-amarelas. Desde Março a Junho de 2023, 56 gaivotas foram capturadas em ninhos localizados na cidade de Barcelona. As atividades das enzimas hepáticas AChE e BChE foram determinadas de acordo com o protocolo de Ellman et al. (1961) e as atividades de carboxilesterases no fígado foram lidas seguindo o método descrito por Hosokawa e Satoh (2001). A atividade da enzima GST no mesmo órgão foi avaliada segundo o protocolo estabelecido por Habig et al. (1974). Os dados de poluição atmosférica dos poluentes PM2.5, PM10 e NO2 foram obtidos a partir de medições concretizadas por estações de monitorização fixas ao longo de todo o tempo de vida das gaivotas. A análise estatística foi realizada no programa RStudio (versão 4.2.2) e modelos lineares foram utilizados para avaliar a relação entre a exposição a poluentes atmosféricos e a atividade enzimática hepática. A nossa hipótese inicial de que a atividade das enzimas no fígado das gaivotas poderia ser influenciada pela poluição atmosférica verificou-se correta. As enzimas hepáticas BChE e pNPB-CE revelaram associações positivas com as concentrações de PM10. Por outro lado, os resultados mostraram que a GST tem uma relação positiva significativa com a concentração de NO2 na atmosfera e tem uma correlação negativa com a massa corporal dos indivíduos. A relação inversa com a massa corporal sugere que crias mais jovens ou mais pequenas exibem atividades mais elevadas de GST, possivelmente devido a uma maior sensibilidade ao stress oxidativo durante o desenvolvimento inicial. Um declínio na atividade da BChE era expetável com o aumento da exposição aos poluentes, principalmente devido à sensibilidade da enzima a produtos neurotóxicos, os quais a inibem ligando-se ao seu sítio ativo ou perturbando cofatores essenciais. No entanto, os nossos resultados mostraram uma associação positiva entre a atividade de BChE e os níveis de PM10, o que sugere que os poluentes atmosféricos urbanos poderão não atuar através de neurotoxicidade, mas através da indução de inflamação sistémica e de stress oxidativo. O equilíbrio destes dois mecanismos poderá estimular a síntese enzimática no fígado. O aumento de atividade da BChE observado também poderá ser justificado por mecanismos de resposta de adaptação, nos quais a BChE atua como “bioscavanger” para neutralizar os contaminantes. O aumento semelhante de atividade da carboxilesterase em relação à concentração de PM10 poderá também refletir uma resposta de destoxificação fisiológica. Este poluente contém vários compostos orgânicos lipofílicos, como hidrocarbonetos aromáticos policíclicos (PAHs) e flatatos, reconhecidos por ativarem recetores nucleares que regulam a expressão das CEs como parte da resposta adaptativa ao stress xenobiótico. O contaminante PM10 também induz stress oxidativo, contribuindo para a indução da CE através de vias de sinalização de ROS. Níveis moderados de ROS funcionam como mensageiros secundários, induzindo mecanismos de defesa antioxidante, incluindo a ativação de esterases hepáticas. O aumento paralelo das atividades enzimáticas da BChE e CE poderá representar uma resposta enzimática coordenada ao stress induzido por poluentes atmosféricos. O presente estudo também demonstrou uma correlação positiva entre a atividade enzimática da GST e concentração atmosférica de NO2. Poluentes como o NO2 contribuem significativamente para o aumento do stress oxidativo, aumentando os níveis de ROS e RNS nos tecidos. Este estudo evidencia que o aumento da atividade da GST no fígado é resultado de uma resposta adaptativa das crias de gaivotas-de-patas-amarelas à poluição urbana causada por radicais de NOx, visto que as GSTs estão envolvidas na destoxificação destes compostos. Este projeto contribui para o conceito de One Health (“Uma saúde”), que realça a interligação entre a saúde humana, a vida animal e o meio ambiente. De uma perspetiva de conservação e planeamento urbano, os nossos resultados enfatizam a necessidade de se implementarem estratégias de mitigação da poluição urbana em cidades com elevada densidade demográfica, como é o caso de Barcelona. Reduzir a emissão de partículas finas e óxidos de nitrogénio, através de um aperfeiçoamento dos meios de transporte público e da monitorização de emissões poluentes, poderá beneficiar tanto a população humana, como a vida selvagem. A análise espacial realizada identificou os bairros Eixample, Poblenou e Gràcia como as zonas urbanas mais poluídas. Estas zonas deverão ser alvos prioritários para a incorporação da biomonitorização fisiológica no planeamento urbano e em ações de conservação e de mitigação de poluição atmosférica.
Nas últimas décadas, tem-se observado uma maior influência da poluição urbana e dos poluentes antropogénicos na vida selvagem. Os contaminantes atmosféricos são uma ameaça ao meio ambiente, devido à sua persistência e potencial bioacumulação em organismos vivos. Neste estudo, investigamos o impacto de contaminantes, nomeadamente PM2.5, PM10 e NO2, em crias de gaivotas-de-pata-amarela nascidas na cidade espanhola de Barcelona. Frequentemente, a coleção de dados de poluição atmosférica envolve a concretização de medições precisas, através de estações de monitorização fixas ou de tecnologia de satélites avançada. Para além dos métodos tradicionais, os investigadores estão cada vez mais a usar espécies sentinelas (organismos que servem como bioindicadores de contaminação ambiental) para identificar os impactos da poluição atmosférica. Gaivotas urbanas como a gaivota-de-patas-amarelas (Larus michahellis) estão entre as espécies sentinelas consideradas mais fiáveis para monitorização da poluição urbana. As gaivotas-de-patas-amarelas são predadoras extremamente adaptadas a ambientes urbanos, construindo os ninhos em cidades costeiras e zonas industriais, áreas com elevada exposição a poluentes antropogénicos. Em relação à dieta, o seu comportamento oportunista e frequente contacto com água, solo e ar contaminados fazem delas excelentes bioindicadores de contaminação ambiental. As crias de gaivota-de-patas-amarelas são bioindicadores particularmente eficientes. Ao contrário das gaivotas adultas, as crias permanecem numa localização fixa (o ninho), inalando ar poluído continuamente. As crias de gaivota-de-patas-amarelas utilizadas neste estudo foram expostas à poluição atmosférica durante todo o seu tempo de vida (de três a quatro semanas). Para confirmar o potencial das crias de gaivota-de-patas-amarelas como organismos sentinela, este estudo estabeleceu associações entre níveis de poluição atmosférica e alterações na atividade enzimática de biomarcadores específicos. Entre os biomarcadores mais utilizados atualmente para avaliar a poluição ambiental, selecionamos três enzimas pertencentes à família B-esterases e responsáveis por hidrolisar ligações éster: acetilcolinesterase (AChE), butirilcolinesterase (BChE) e carboxillesterases (CE). Para complementar, também selecionamos enzimas pertencentes à família das glutationa-S-transferases (GSTs), reconhecidas pelo seu papel crucial nas reações de conjugação e processos de destoxificação. Trabalho de campo e de laboratório foi realizado para investigar o impacto de contaminantes atmosféricos nas crias de gaivotas-de-patas-amarelas. Desde Março a Junho de 2023, 56 gaivotas foram capturadas em ninhos localizados na cidade de Barcelona. As atividades das enzimas hepáticas AChE e BChE foram determinadas de acordo com o protocolo de Ellman et al. (1961) e as atividades de carboxilesterases no fígado foram lidas seguindo o método descrito por Hosokawa e Satoh (2001). A atividade da enzima GST no mesmo órgão foi avaliada segundo o protocolo estabelecido por Habig et al. (1974). Os dados de poluição atmosférica dos poluentes PM2.5, PM10 e NO2 foram obtidos a partir de medições concretizadas por estações de monitorização fixas ao longo de todo o tempo de vida das gaivotas. A análise estatística foi realizada no programa RStudio (versão 4.2.2) e modelos lineares foram utilizados para avaliar a relação entre a exposição a poluentes atmosféricos e a atividade enzimática hepática. A nossa hipótese inicial de que a atividade das enzimas no fígado das gaivotas poderia ser influenciada pela poluição atmosférica verificou-se correta. As enzimas hepáticas BChE e pNPB-CE revelaram associações positivas com as concentrações de PM10. Por outro lado, os resultados mostraram que a GST tem uma relação positiva significativa com a concentração de NO2 na atmosfera e tem uma correlação negativa com a massa corporal dos indivíduos. A relação inversa com a massa corporal sugere que crias mais jovens ou mais pequenas exibem atividades mais elevadas de GST, possivelmente devido a uma maior sensibilidade ao stress oxidativo durante o desenvolvimento inicial. Um declínio na atividade da BChE era expetável com o aumento da exposição aos poluentes, principalmente devido à sensibilidade da enzima a produtos neurotóxicos, os quais a inibem ligando-se ao seu sítio ativo ou perturbando cofatores essenciais. No entanto, os nossos resultados mostraram uma associação positiva entre a atividade de BChE e os níveis de PM10, o que sugere que os poluentes atmosféricos urbanos poderão não atuar através de neurotoxicidade, mas através da indução de inflamação sistémica e de stress oxidativo. O equilíbrio destes dois mecanismos poderá estimular a síntese enzimática no fígado. O aumento de atividade da BChE observado também poderá ser justificado por mecanismos de resposta de adaptação, nos quais a BChE atua como “bioscavanger” para neutralizar os contaminantes. O aumento semelhante de atividade da carboxilesterase em relação à concentração de PM10 poderá também refletir uma resposta de destoxificação fisiológica. Este poluente contém vários compostos orgânicos lipofílicos, como hidrocarbonetos aromáticos policíclicos (PAHs) e flatatos, reconhecidos por ativarem recetores nucleares que regulam a expressão das CEs como parte da resposta adaptativa ao stress xenobiótico. O contaminante PM10 também induz stress oxidativo, contribuindo para a indução da CE através de vias de sinalização de ROS. Níveis moderados de ROS funcionam como mensageiros secundários, induzindo mecanismos de defesa antioxidante, incluindo a ativação de esterases hepáticas. O aumento paralelo das atividades enzimáticas da BChE e CE poderá representar uma resposta enzimática coordenada ao stress induzido por poluentes atmosféricos. O presente estudo também demonstrou uma correlação positiva entre a atividade enzimática da GST e concentração atmosférica de NO2. Poluentes como o NO2 contribuem significativamente para o aumento do stress oxidativo, aumentando os níveis de ROS e RNS nos tecidos. Este estudo evidencia que o aumento da atividade da GST no fígado é resultado de uma resposta adaptativa das crias de gaivotas-de-patas-amarelas à poluição urbana causada por radicais de NOx, visto que as GSTs estão envolvidas na destoxificação destes compostos. Este projeto contribui para o conceito de One Health (“Uma saúde”), que realça a interligação entre a saúde humana, a vida animal e o meio ambiente. De uma perspetiva de conservação e planeamento urbano, os nossos resultados enfatizam a necessidade de se implementarem estratégias de mitigação da poluição urbana em cidades com elevada densidade demográfica, como é o caso de Barcelona. Reduzir a emissão de partículas finas e óxidos de nitrogénio, através de um aperfeiçoamento dos meios de transporte público e da monitorização de emissões poluentes, poderá beneficiar tanto a população humana, como a vida selvagem. A análise espacial realizada identificou os bairros Eixample, Poblenou e Gràcia como as zonas urbanas mais poluídas. Estas zonas deverão ser alvos prioritários para a incorporação da biomonitorização fisiológica no planeamento urbano e em ações de conservação e de mitigação de poluição atmosférica.
Descrição
Palavras-chave
B-esterases GSTs Biomarcadores de poluição Poluentes Atmosféricos Espécies sentinelas