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Publication
First evidence of sex-specific epidemiological differences in tattoo-like skin lesions among free-ranging bottlenose dolphins (Tursiops truncatus)
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Authors
Advisor(s)
Abstract(s)
This thesis aims to shed light on the fascinating world of cetacean epidemiology with focus on Cetacean poxviruses and Tattoo skin disease, by giving an in-depth state of the art, and delivering a baseline data study. The skin of cetaceans is a multifaceted feature that offers a wealth of visible information. Epidermal lesions from trauma or disease are common, but the emergence, severity, and changes in demographic pattern of certain skin diseases may serve as a bioindicator for environmental change and wellbeing of a population. This study investigates tattoo-like skin lesions (TSL) in a bisexually philopatric coastal bottlenose dolphin (Tursiops truncatus) population, reporting sex-specific differences and their potential environmental implications. Data was collected in 2017 and 2018 during 145 daily boat-based surveys in Ría de Arousa-bay (NW Spain). The subsequent analysis of 10,409 photographs of 48 females and 51 males revealed an overall prevalence of 26.2%. Notably, males had a significantly higher prevalence (37.5%) compared to females (15.7%), along with increased lesion quantity in 2018. Minimum persistence time (MPT) of TSL ranged from 2.4 to 19.6 months (n=15), with males at a median of 407 days and females at 347 days. Sex-specific differences could be attributed to increased aggressive behavior and social stress but also to the very high polychlorinated biphenyl (PCB) concentrations in the area. While aggressive behavior may lead to increased cutaneous abrasions and viral entry, immunotoxic PCBs were found to be released through lactation and increased accumulation in males. Future studies should prioritize comparing populations exhibiting an equal distribution of TSL between sexes with those where males are disproportionately affected, aiming to discern differences, particularly in PCB concentration and behavioral aggression.
Dificilmente algum outro grupo de animais capturou tanta atenção pública e política quanto os cetáceos. Eles não são apenas um dos taxa "carismáticos" mais populares, mas também desempenham papéis cruciais nos ecossistemas marinhos, contribuindo significativamente para a saúde e integridade do ecossistema. Sendo predadores de topo com longa vida útil e expostos a diversas ameaças antropogénicas, os cetáceos podem servir como espécies sentinelas e indicadoras, oferecendo valiosas informações sobre o estado dos ecossistemas marinhos. Com recursos limitados na ciência e um crescente foco em questões ambientais, há uma demanda para identificar as questões cruciais essenciais para avançar nos esforços de conservação de cetáceos. Em 2013, a conferência da "Society of Marine Mammalogy" resumiu e discutiu 15 tópicos de importância global para a conservação dos cetáceos. Foi destacada a importância da integração de dados de pesquisa multidisciplinar e a exploração do impacto de um ambiente em mudança, como as mudanças climáticas e a poluição antropogénica, nas áreas, estrutura populacional, uso do habitat e saúde dos cetáceos. Por fim, a importância da quantificação da dor e do sofrimento em cetáceos, examinando seu papel na saúde, respostas ao estresse e a sua relevância para os esforços de conservação. A epidemiologia da vida selvagem ocupa, portanto, um lugar importante na pesquisa sobre conservação de cetáceos. Ela combina várias disciplinas para obter "insights" sobre as influências da ocorrência de doenças em nível populacional, abrangendo assim todos os três aspectos e destacando-se como um tópico importante nos esforços de conservação de cetáceos. Ela integra estudos sobre determinantes de doenças, como condições ambientais e fatores antropogénicos, características do hospedeiro e interações entre hospedeiros e patógenos. Esses dados são usados para desenvolver estratégias para prevenir e controlar doenças, melhorar o bem-estar animal e podem finalmente ser integrados na formulação de políticas. Abordagens não invasivas no estudo de cetáceos em liberdade são essenciais para pesquisas éticas, minimizando perturbações nos comportamentos naturais e garantindo o bem-estar de uma população. Nesse sentido, a pele dos cetáceos, a interface entre o organismo e seu ambiente, oferece uma visão visível de vários aspectos epidemiológicos de uma população e pode ser investigada por meio de análises fotográficas. Lesões epidérmicas devido a traumas ou doenças são comuns, mas o surgimento, a gravidade e as mudanças no padrão demográfico de certas doenças de pele podem servir como um bioindicador de mudanças ambientais e do bem-estar da população. A doença de pele de tatuagem, uma dermatopatia causada por poxvírus de cetáceos (CePVs), destaca-se como uma das doenças de pele mais frequentemente observadas em cetáceos. Foi observada em 17 espécies de odontocetos e quatro espécies de misticetos em todos os oceanos, desde as águas árticas até as tropicais e ambientes estuarinos. A proliferação na pele e membranas mucosas resulta nas lesões escuras características, macroscopicamente visíveis, não sublimadas, com um padrão pontilhado e bordas escuras, tornando-a um alvo identificável em populações em liberdade. A dermatopatia tipicamente expressa um padrão holoendémico, atingindo o pico em juvenis em comparação com filhotes, provavelmente devido à perda gradual da imunidade materna e ao aumento do contacto com membros infectados do grupo. A prevalência geralmente diminui em animais maduros, presumivelmente seguindo o desenvolvimento de imunidade adquirida. Curiosamente, o padrão usual foi invertido, com mais adultos sendo afetados em cetáceos (Delphinus delphis e Phocoena phocoena) das Ilhas Britânicas em má saúde, atribuído a fatores como inanição, doenças infecciosas e parasitárias. Isso pode estar potencialmente relacionado à função imunológica comprometida influenciada pela alta exposição a bifenilos policlorados (PCBs) na região. Um padrão holoendêmico invertido pode, portanto, ser um indício de má saúde de uma população e degradação do ambiente. Da mesma forma, os sexos geralmente são afetados igualmente pela doença, mas há casos com um padrão reverso, com os machos sendo significativamente mais afetados do que as fêmeas. Em toninhas encalhadas no norte da Califórnia, a prevalência da doença de pele de tatuagem foi de 43,6% e o dobro em machos (58,1%, N = 31) em comparação com fêmeas (25%, N = 24). Este padrão epidemiológico e prevalência inesperadamente alta assemelha-se ao observado em toninhas de Burmeister (Phocoena spinipinnis) enredadas no Peru, mas difere do padrão observado em toninhas saudáveis das águas do Reino Unido. As descobertas no Peru foram observadas durante um período de intensas atividades pesqueiras, resultando na mortalidade direta e indireta de milhares de indivíduos, indicando assim um ambiente altamente estressante. As descobertas no norte da Califórnia podem estar associadas à residência em torno de San Francisco, o segundo porto mais movimentado da costa oeste dos EUA. Esses habitats são caracterizados por altos níveis de contaminantes e outras interações humanas, como pescarias, além de agressões entre espécies de golfinhos-nariz-de-garrafa. Diferenças entre machos e fêmeas podem ser atribuídas a fatores hormonais e comportamentais, mas também podem estar associadas às descobertas de concentrações aumentadas de bifenilos policlorados (PCB) em machos, já que as fêmeas eliminam organoclorados durante a gestação e lactação, sendo assim expostos a um maior risco imunotóxico. Em resumo, uma mudança nos padrões epidemiológicos típicos dentro de uma população pode ser atribuída à má saúde, imunidade comprometida e estresse, favorecendo a infecção viral, persistência e recorrência. A investigação desses padrões pode contribuir para a compreensão do bem-estar das populações de cetáceos e também pode servir como bioindicador: um aumento na prevalência, gravidade e mudanças no padrão demográfico podem sinalizar mudanças ambientais mais amplas que precisam ser identificadas para estabelecer estratégias de gestão protetora. No estudo, investigamos as diferenças específicas de gênero na prevalência, gravidade e tempo mínimo de persistência em uma população de golfinhos nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) costeira e filopátrica bisssexual, residente no norte da Espanha. O objetivo foi obter dados importantes de referência, em uma área de estudo (Ría de Arousa) conhecida por sua alta produtividade oceânica e enfrentando um impacto antropogénico significativo, principalmente por cultivo de mariscos, pesca e atividades turísticas. A metodologia é baseada em análises fotográficas, referindo-se à avaliação de lesões cutâneas semelhantes a tatuagens, sem confirmação real de poxvírus de cetáceos (CePVs). Os dados foram coletados a partir de 145 pesquisas diárias de barco em 2017 e 2018. Fotografias (10.409 imagens) de 48 fêmeas e 51 machos foram analisadas. Um catálogo foi estabelecido para identificar e quantificar adequadamente as lesões semelhantes a tatuagens. Os resultados revelaram que, no período bienal de 2017-2018, a prevalência de lesões cutâneas semelhantes a tatuagens em uma população costeira de golfinhos nariz-de-garrafa foi de 26,3%, situando-se no extremo superior entre populações em liberdade, variando de 4,5% (Estreito de Gibraltar, Espanha, N = 334) a 42,6% (Baía de Sarasota, EUA, N = 101). metodologia entre os autores varia de avaliação fotográfica a análises laboratoriais, portanto, a comparação direta dos resultados deve ser obtida com cautela. A persistência variou de 2,4 a 19,6 meses em 15 golfinhos, com extensão potencial devido a um tamanho de amostra pequeno e período de observação restrito. (...)
Dificilmente algum outro grupo de animais capturou tanta atenção pública e política quanto os cetáceos. Eles não são apenas um dos taxa "carismáticos" mais populares, mas também desempenham papéis cruciais nos ecossistemas marinhos, contribuindo significativamente para a saúde e integridade do ecossistema. Sendo predadores de topo com longa vida útil e expostos a diversas ameaças antropogénicas, os cetáceos podem servir como espécies sentinelas e indicadoras, oferecendo valiosas informações sobre o estado dos ecossistemas marinhos. Com recursos limitados na ciência e um crescente foco em questões ambientais, há uma demanda para identificar as questões cruciais essenciais para avançar nos esforços de conservação de cetáceos. Em 2013, a conferência da "Society of Marine Mammalogy" resumiu e discutiu 15 tópicos de importância global para a conservação dos cetáceos. Foi destacada a importância da integração de dados de pesquisa multidisciplinar e a exploração do impacto de um ambiente em mudança, como as mudanças climáticas e a poluição antropogénica, nas áreas, estrutura populacional, uso do habitat e saúde dos cetáceos. Por fim, a importância da quantificação da dor e do sofrimento em cetáceos, examinando seu papel na saúde, respostas ao estresse e a sua relevância para os esforços de conservação. A epidemiologia da vida selvagem ocupa, portanto, um lugar importante na pesquisa sobre conservação de cetáceos. Ela combina várias disciplinas para obter "insights" sobre as influências da ocorrência de doenças em nível populacional, abrangendo assim todos os três aspectos e destacando-se como um tópico importante nos esforços de conservação de cetáceos. Ela integra estudos sobre determinantes de doenças, como condições ambientais e fatores antropogénicos, características do hospedeiro e interações entre hospedeiros e patógenos. Esses dados são usados para desenvolver estratégias para prevenir e controlar doenças, melhorar o bem-estar animal e podem finalmente ser integrados na formulação de políticas. Abordagens não invasivas no estudo de cetáceos em liberdade são essenciais para pesquisas éticas, minimizando perturbações nos comportamentos naturais e garantindo o bem-estar de uma população. Nesse sentido, a pele dos cetáceos, a interface entre o organismo e seu ambiente, oferece uma visão visível de vários aspectos epidemiológicos de uma população e pode ser investigada por meio de análises fotográficas. Lesões epidérmicas devido a traumas ou doenças são comuns, mas o surgimento, a gravidade e as mudanças no padrão demográfico de certas doenças de pele podem servir como um bioindicador de mudanças ambientais e do bem-estar da população. A doença de pele de tatuagem, uma dermatopatia causada por poxvírus de cetáceos (CePVs), destaca-se como uma das doenças de pele mais frequentemente observadas em cetáceos. Foi observada em 17 espécies de odontocetos e quatro espécies de misticetos em todos os oceanos, desde as águas árticas até as tropicais e ambientes estuarinos. A proliferação na pele e membranas mucosas resulta nas lesões escuras características, macroscopicamente visíveis, não sublimadas, com um padrão pontilhado e bordas escuras, tornando-a um alvo identificável em populações em liberdade. A dermatopatia tipicamente expressa um padrão holoendémico, atingindo o pico em juvenis em comparação com filhotes, provavelmente devido à perda gradual da imunidade materna e ao aumento do contacto com membros infectados do grupo. A prevalência geralmente diminui em animais maduros, presumivelmente seguindo o desenvolvimento de imunidade adquirida. Curiosamente, o padrão usual foi invertido, com mais adultos sendo afetados em cetáceos (Delphinus delphis e Phocoena phocoena) das Ilhas Britânicas em má saúde, atribuído a fatores como inanição, doenças infecciosas e parasitárias. Isso pode estar potencialmente relacionado à função imunológica comprometida influenciada pela alta exposição a bifenilos policlorados (PCBs) na região. Um padrão holoendêmico invertido pode, portanto, ser um indício de má saúde de uma população e degradação do ambiente. Da mesma forma, os sexos geralmente são afetados igualmente pela doença, mas há casos com um padrão reverso, com os machos sendo significativamente mais afetados do que as fêmeas. Em toninhas encalhadas no norte da Califórnia, a prevalência da doença de pele de tatuagem foi de 43,6% e o dobro em machos (58,1%, N = 31) em comparação com fêmeas (25%, N = 24). Este padrão epidemiológico e prevalência inesperadamente alta assemelha-se ao observado em toninhas de Burmeister (Phocoena spinipinnis) enredadas no Peru, mas difere do padrão observado em toninhas saudáveis das águas do Reino Unido. As descobertas no Peru foram observadas durante um período de intensas atividades pesqueiras, resultando na mortalidade direta e indireta de milhares de indivíduos, indicando assim um ambiente altamente estressante. As descobertas no norte da Califórnia podem estar associadas à residência em torno de San Francisco, o segundo porto mais movimentado da costa oeste dos EUA. Esses habitats são caracterizados por altos níveis de contaminantes e outras interações humanas, como pescarias, além de agressões entre espécies de golfinhos-nariz-de-garrafa. Diferenças entre machos e fêmeas podem ser atribuídas a fatores hormonais e comportamentais, mas também podem estar associadas às descobertas de concentrações aumentadas de bifenilos policlorados (PCB) em machos, já que as fêmeas eliminam organoclorados durante a gestação e lactação, sendo assim expostos a um maior risco imunotóxico. Em resumo, uma mudança nos padrões epidemiológicos típicos dentro de uma população pode ser atribuída à má saúde, imunidade comprometida e estresse, favorecendo a infecção viral, persistência e recorrência. A investigação desses padrões pode contribuir para a compreensão do bem-estar das populações de cetáceos e também pode servir como bioindicador: um aumento na prevalência, gravidade e mudanças no padrão demográfico podem sinalizar mudanças ambientais mais amplas que precisam ser identificadas para estabelecer estratégias de gestão protetora. No estudo, investigamos as diferenças específicas de gênero na prevalência, gravidade e tempo mínimo de persistência em uma população de golfinhos nariz-de-garrafa (Tursiops truncatus) costeira e filopátrica bisssexual, residente no norte da Espanha. O objetivo foi obter dados importantes de referência, em uma área de estudo (Ría de Arousa) conhecida por sua alta produtividade oceânica e enfrentando um impacto antropogénico significativo, principalmente por cultivo de mariscos, pesca e atividades turísticas. A metodologia é baseada em análises fotográficas, referindo-se à avaliação de lesões cutâneas semelhantes a tatuagens, sem confirmação real de poxvírus de cetáceos (CePVs). Os dados foram coletados a partir de 145 pesquisas diárias de barco em 2017 e 2018. Fotografias (10.409 imagens) de 48 fêmeas e 51 machos foram analisadas. Um catálogo foi estabelecido para identificar e quantificar adequadamente as lesões semelhantes a tatuagens. Os resultados revelaram que, no período bienal de 2017-2018, a prevalência de lesões cutâneas semelhantes a tatuagens em uma população costeira de golfinhos nariz-de-garrafa foi de 26,3%, situando-se no extremo superior entre populações em liberdade, variando de 4,5% (Estreito de Gibraltar, Espanha, N = 334) a 42,6% (Baía de Sarasota, EUA, N = 101). metodologia entre os autores varia de avaliação fotográfica a análises laboratoriais, portanto, a comparação direta dos resultados deve ser obtida com cautela. A persistência variou de 2,4 a 19,6 meses em 15 golfinhos, com extensão potencial devido a um tamanho de amostra pequeno e período de observação restrito. (...)
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Tattoo skin disease Poxviruses Bottlenose dolphins Epidemiology Health status Skin lesions