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Trophic ecology and coastal habitat use of two sympatric shark species in the Azores using CNS stable isotope analysis
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Abstract(s)
The anthropogenic exploitation of marine resources has severely altered ecosystems and caused drastic declines of large predatory fishes. Amongst these, sharks are the species of major conservation concern due to their critical role as top predators and high vulnerability to overfishing. The Azores are an oceanic archipelago in the mid-North Atlantic thought to serve as essential fish habitat (EFH) for some oceanic or semi-oceanic sharks such as coastal pupping and nursery grounds for tope (Galeorhinus galeus, Linneaus 1758) and smooth hammerhead (Sphyrna zygaena, Linneaus 1758) sharks. Yet, to date, the dependency of those juvenile sharks on coastal resources has not been investigated and crucial information on their trophic ecology is missing. This knowledge gap is relevant as it would allow to ascertain the importance of these areas for conservation and help developing management plans.
Here, simultaneous δ13C, δ15N and δ34S (CNS) stable isotope analysis is used to investigate the trophic ecology, ontogenetic shifts and habitat use of the coastal life stages of G. galeus and S. zygeana around the Azores. A Bayesian ellipse approach (nicheROVER) and generalized additive mixed models (GAMM) are applied and interpreted in reference to isotope values of coastal and pelagic food web samples. The results show high diet overlap between tope and juvenile smooth hammerhead sharks with coastal-associated values. Tope shark showed a significant ontogenetic shift to higher trophic level coastal-benthic prey with growing size. Smooth hammerhead sharks exhibited significant decreases in δ34S, also suggesting a shift towards more coastal-benthic prey with increasing size. The diet of both species support their co-occurrence in shared nurseries with no evidence of sexual segregation or interspecific niche partitioning, but instead highly trophic competition, emphasizing the importance of healthy coastal habitats for conservation of these highly mobile sharks in the wider Atlantic.
A exploração antropogénica dos recursos marinhos alterou gravemente o funcionamento dos ecossistemas e causou declínios drásticos da maioria dos grandes peixes predadores. Destes, os tubarões oceânicos e semi-oceanicos são a maior preocupação para a conservação marinha devido ao seu papel ecológico essencial como predadores de topo e à sua excepcional vulnerabilidade à sobrepesca. Estes tubarões utilizam frequentemente habitats costeiros como zonas de refúgio e alimentação nas fases iniciais da vida. Aqui, os juvenis são expostos a pressões antropogénicas crescentes, tais como a degradação do habitat e a pressão da pesca, que podem ter repercussões nas populações através da redução do recrutamento. Os Açores são um arquipélago oceânico do Atlântico norte central, que contém habitats essenciais (Essential Fish Habitats - EFH) para várias espécies de elasmobrânquios. Observações de agregações abundantes e regulares de tubarão martelo (Sphyrna zygaena, Linneaus 1758) e cação (Galeorhinus galeus, Linneaus 1758) em redor das ilhas sugerem a presença de habitats essenciais para alimentação e reprodução. No entanto, faltam informações cruciais sobre as suas estratégias de alimentação, competição e história de vida para identificar áreas de conservação prioritárias e desenvolver planos de gestão sustentável. Com os avanços tecnológicos e a diminuição dos custos de análise, o uso de isótopos estáveis tem-se estabelecido como uma ferramenta versátil e altamente informativa para investigar a ecologia aquática. Seguindo o conceito "você é o que come", a composição dos isótopos estáveis em proteínas pode elucidar as fontes alimentares, os habitats associados e mudanças ontogenéticas, mesmo com tamanhos de amostra reduzidos. A razão isotópica do nitrogénio (15N:14N) entre presas e consumidores tem sido utilizado para examinar a ecologia da alimentação, a posição trófica e a estrutura da teia alimentar, enquanto que a razão isotópica de carbono (13C:12C) entre consumidores primários e predadores permite examinar a utilização do habitat animal e as fontes de presas. Embora o enxofre (34S:32S) seja menos utilizado, os baixos factores de fraccionamento trófico em combinação com diferenças pronunciadas entre diferentes fontes de enxofre, tornam-no uma ferramenta altamente discriminatória entre fontes pelágicas e costeiras ou bentónicas. A análise simultânea de isótopos estáveis de carbono, nitrogénio e enxofre (CNS) constitui assim um poderoso instrumento para reduzir as lacunas de conhecimento existentes sobre a ecologia trófica da fase costeira do tubarão martelo e cação nos Açores Nesta tese foi utilizada a análise de isótopos estáveis de CNS para investigar a ecologia trófica, o uso do habitat costeiro e as mudanças ontogenéticas do cação (G. galeus) e tubarão-martelo (S. zygeana). As amostras de teias alimentares costeiras e pelágicas revelaram diferenças significativas nos três isótopos, confirmando os gradientes isotópicos da literatura. Foi aplicada uma abordagem de elipse Bayesiana para calcular regiões de nicho de 95% (nicheROVER) entre as duas espécies e as teias alimentares costeira e pelágica, e para estimar contribuições relativas e sobreposição de nichos nas três dimensões isotópicas. Para determinar a variação trófica inter e intra-específica ao longo da ontogenia das espécies, foram estimados modelos mistos aditivos generalizados (Generalized Additive Mixed Model – GAMM) dos três isótopos estáveis como variáveis de resposta. As primeiras iterações do modelo incluíram o comprimento e o sexo (isolado e em interacção com espécies) como efeitos fixos. Para ter em conta potenciais alterações da linha de base ao longo do período de amostragem, a data da amostragem foi implementada como efeito aleatório. Devido aos efeitos não-significativos do sexo (em interacção com espécie e isoladamente) em todos os isótopos, estes efeitos foram excluídos dos modelos subsequentes. Finalmente, para avaliar a viabilidade de tecidos alternativos para estudos futuros foi testado o uso de muco e do centro de vértebras. As regiões de nicho mostraram uma elevada sobreposição entre as duas espécies, sobretudo a sobreposição do tubarão-martelo com cação, e sobrepuseram-se sobretudo às regiões costeiras. O comprimento total mostrou efeitos altamente significativos por espécie em todos os isótopos: como previsto, δ13C e δ15N aumentaram significativamente com o tamanho no cação enquanto δ34S diminuiu significativamente no martelo com o tamanho. Aplicando as diferenças pronunciadas entre as teias alimentares costeiras e pelágicas, os resultados sugerem uma elevada contribuição da dieta costeira/bentónica tanto nos cações como nos tubarões-martelos. Os resultados sugerem um aumento ontogenético da alimentação costeira/bentónica juntamente com a posição trófica no cação, e uma ligeira diminuição do nível trófico e elevada dependência da dieta costeira/bentónica do tubarão martelo durante a sua fase costeira juvenil, em concordância com estudos no oceano Pacífico. A grande sobreposição dos nichos isotópicos sugere um elevado potencial de concorrência inter- e intra-específica. No entanto, os dados indicam vários mecanismos de possível partição de nicho. As fêmeas adultas de cação alimentam-se de níveis tróficos mais elevados, indicando menor competição com os tubarões mais pequenos, mas potencial pressão de predação. Os juvenis das duas espécies apresentam a maior sobreposição, mas a grande variação observada em todos os isótopos aponta para a influência de outras causas de variação individual para além da espécie, sexo ou tamanho. A análise futura de presas bentónicas e de diferentes tecidos poderá revelar informações em falta sobre a alimentação das presas bentónicas, e melhorar a resolução temporal desta dinâmica ao longo da vida. A exploração do uso de muco (não-invasivo) e dos incrementos vertebrais centra para aumentar a resolução temporal na SIA revelou elevada viabilidade em ambos os casos para estudos futuros. A primeira aplicação de SIA em muco CNS mostrou diferenças significativas entre músculo e muco, mas os factores de discriminação dos tecidos da dieta e os tempos de rotação precisam de ser quantificados para permitir uma interpretação precisa. A amostragem não invasiva e a análise bem sucedida do muco epidérmico torna-o um tecido altamente informativo com impacto reduzido nos tubarões estudados. As vertebras indicam variação entre diferentes camadas de crescimento e diferem dos valores musculares. Para avaliar as mudanças ontogenéticas da dieta dos adultos e determinar a transição de habitats costeiros para habitats pelágicos, sugere-se uma análise isotópica estável de secções incrementais de vértebras centra tanto de tubarão-martelo como de cação. No conjunto, a potencial competição pelos recursos costeiros em áreas putativas de maternidade partilhadas mostrada neste trabalho reitera a importância de ecossistemas costeiros saudáveis para as populações destas espécies vulneráveis ao nível do Atlântico. A diminuição da abundância de peixes costeiros pode provocar uma sobreposição e competição crescentes das fases juvenis com efeitos negativos sobre a integridade das suas populações. Esta conclusão enfatiza a prioridade de mais investigação e subsequente protecção das maternidades comuns de tubarões de ilhas oceânicas e ecossistemas associados.
A exploração antropogénica dos recursos marinhos alterou gravemente o funcionamento dos ecossistemas e causou declínios drásticos da maioria dos grandes peixes predadores. Destes, os tubarões oceânicos e semi-oceanicos são a maior preocupação para a conservação marinha devido ao seu papel ecológico essencial como predadores de topo e à sua excepcional vulnerabilidade à sobrepesca. Estes tubarões utilizam frequentemente habitats costeiros como zonas de refúgio e alimentação nas fases iniciais da vida. Aqui, os juvenis são expostos a pressões antropogénicas crescentes, tais como a degradação do habitat e a pressão da pesca, que podem ter repercussões nas populações através da redução do recrutamento. Os Açores são um arquipélago oceânico do Atlântico norte central, que contém habitats essenciais (Essential Fish Habitats - EFH) para várias espécies de elasmobrânquios. Observações de agregações abundantes e regulares de tubarão martelo (Sphyrna zygaena, Linneaus 1758) e cação (Galeorhinus galeus, Linneaus 1758) em redor das ilhas sugerem a presença de habitats essenciais para alimentação e reprodução. No entanto, faltam informações cruciais sobre as suas estratégias de alimentação, competição e história de vida para identificar áreas de conservação prioritárias e desenvolver planos de gestão sustentável. Com os avanços tecnológicos e a diminuição dos custos de análise, o uso de isótopos estáveis tem-se estabelecido como uma ferramenta versátil e altamente informativa para investigar a ecologia aquática. Seguindo o conceito "você é o que come", a composição dos isótopos estáveis em proteínas pode elucidar as fontes alimentares, os habitats associados e mudanças ontogenéticas, mesmo com tamanhos de amostra reduzidos. A razão isotópica do nitrogénio (15N:14N) entre presas e consumidores tem sido utilizado para examinar a ecologia da alimentação, a posição trófica e a estrutura da teia alimentar, enquanto que a razão isotópica de carbono (13C:12C) entre consumidores primários e predadores permite examinar a utilização do habitat animal e as fontes de presas. Embora o enxofre (34S:32S) seja menos utilizado, os baixos factores de fraccionamento trófico em combinação com diferenças pronunciadas entre diferentes fontes de enxofre, tornam-no uma ferramenta altamente discriminatória entre fontes pelágicas e costeiras ou bentónicas. A análise simultânea de isótopos estáveis de carbono, nitrogénio e enxofre (CNS) constitui assim um poderoso instrumento para reduzir as lacunas de conhecimento existentes sobre a ecologia trófica da fase costeira do tubarão martelo e cação nos Açores Nesta tese foi utilizada a análise de isótopos estáveis de CNS para investigar a ecologia trófica, o uso do habitat costeiro e as mudanças ontogenéticas do cação (G. galeus) e tubarão-martelo (S. zygeana). As amostras de teias alimentares costeiras e pelágicas revelaram diferenças significativas nos três isótopos, confirmando os gradientes isotópicos da literatura. Foi aplicada uma abordagem de elipse Bayesiana para calcular regiões de nicho de 95% (nicheROVER) entre as duas espécies e as teias alimentares costeira e pelágica, e para estimar contribuições relativas e sobreposição de nichos nas três dimensões isotópicas. Para determinar a variação trófica inter e intra-específica ao longo da ontogenia das espécies, foram estimados modelos mistos aditivos generalizados (Generalized Additive Mixed Model – GAMM) dos três isótopos estáveis como variáveis de resposta. As primeiras iterações do modelo incluíram o comprimento e o sexo (isolado e em interacção com espécies) como efeitos fixos. Para ter em conta potenciais alterações da linha de base ao longo do período de amostragem, a data da amostragem foi implementada como efeito aleatório. Devido aos efeitos não-significativos do sexo (em interacção com espécie e isoladamente) em todos os isótopos, estes efeitos foram excluídos dos modelos subsequentes. Finalmente, para avaliar a viabilidade de tecidos alternativos para estudos futuros foi testado o uso de muco e do centro de vértebras. As regiões de nicho mostraram uma elevada sobreposição entre as duas espécies, sobretudo a sobreposição do tubarão-martelo com cação, e sobrepuseram-se sobretudo às regiões costeiras. O comprimento total mostrou efeitos altamente significativos por espécie em todos os isótopos: como previsto, δ13C e δ15N aumentaram significativamente com o tamanho no cação enquanto δ34S diminuiu significativamente no martelo com o tamanho. Aplicando as diferenças pronunciadas entre as teias alimentares costeiras e pelágicas, os resultados sugerem uma elevada contribuição da dieta costeira/bentónica tanto nos cações como nos tubarões-martelos. Os resultados sugerem um aumento ontogenético da alimentação costeira/bentónica juntamente com a posição trófica no cação, e uma ligeira diminuição do nível trófico e elevada dependência da dieta costeira/bentónica do tubarão martelo durante a sua fase costeira juvenil, em concordância com estudos no oceano Pacífico. A grande sobreposição dos nichos isotópicos sugere um elevado potencial de concorrência inter- e intra-específica. No entanto, os dados indicam vários mecanismos de possível partição de nicho. As fêmeas adultas de cação alimentam-se de níveis tróficos mais elevados, indicando menor competição com os tubarões mais pequenos, mas potencial pressão de predação. Os juvenis das duas espécies apresentam a maior sobreposição, mas a grande variação observada em todos os isótopos aponta para a influência de outras causas de variação individual para além da espécie, sexo ou tamanho. A análise futura de presas bentónicas e de diferentes tecidos poderá revelar informações em falta sobre a alimentação das presas bentónicas, e melhorar a resolução temporal desta dinâmica ao longo da vida. A exploração do uso de muco (não-invasivo) e dos incrementos vertebrais centra para aumentar a resolução temporal na SIA revelou elevada viabilidade em ambos os casos para estudos futuros. A primeira aplicação de SIA em muco CNS mostrou diferenças significativas entre músculo e muco, mas os factores de discriminação dos tecidos da dieta e os tempos de rotação precisam de ser quantificados para permitir uma interpretação precisa. A amostragem não invasiva e a análise bem sucedida do muco epidérmico torna-o um tecido altamente informativo com impacto reduzido nos tubarões estudados. As vertebras indicam variação entre diferentes camadas de crescimento e diferem dos valores musculares. Para avaliar as mudanças ontogenéticas da dieta dos adultos e determinar a transição de habitats costeiros para habitats pelágicos, sugere-se uma análise isotópica estável de secções incrementais de vértebras centra tanto de tubarão-martelo como de cação. No conjunto, a potencial competição pelos recursos costeiros em áreas putativas de maternidade partilhadas mostrada neste trabalho reitera a importância de ecossistemas costeiros saudáveis para as populações destas espécies vulneráveis ao nível do Atlântico. A diminuição da abundância de peixes costeiros pode provocar uma sobreposição e competição crescentes das fases juvenis com efeitos negativos sobre a integridade das suas populações. Esta conclusão enfatiza a prioridade de mais investigação e subsequente protecção das maternidades comuns de tubarões de ilhas oceânicas e ecossistemas associados.
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Stable isotope analysis Trophic ecology Essential fish habitats Shark nursery Sphyrna zygaena Galeorhinus galeus