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Preference and uptake rates of nitrogen forms by the red seaweed Asparagopsis armata
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Abstract(s)
A indústria da aquacultura é o setor de produção alimentar com maior crescimento a nível mundial. Como consequência, há um aumento de descargas de resíduos orgânicos e inorgânicos nos ecossistemas costeiros. Por forma a manter a atividade do setor de uma forma sustentada, torna-se fundamental promover um tratamento eficaz destas descargas no meio marinho. O conceito de Aquacultura Multi-Trófica Integrada (IMTA) apresenta-se como uma opção de produção com caráter mais sustentável, baseada na conversão eficiente de resíduos e desperdícios em novas matérias-primas, através do cultivo integrado de espécies de diferentes níveis tróficos. Devido à elevada capacidade que a maioria das macroalgas apresenta para absorver nutrientes inorgânicos do meio externo, estas têm sido consideradas candidatas ideais para serem usadas como biofiltros em sistemas IMTA. No entanto, a escolha da espécie de macroalga para biofiltro depende da sua capacidade de remover azoto inorgânico ou orgânico nas suas diferentes formas na água e do tipo de sistema de produção. A alga vermelha Asparagopsis armata é uma alga com uma capacidade ímpar para remover azoto de efluentes de sistemas de aquaculturas com fluxo de água contínuo. Os efluentes de sistemas de produção com fluxo de água contínuo são ricos em amónia, o principal produto catabólico dos peixes e a fonte de azoto preferida pela maioria das macroalgas. Em sistemas de aquacultura com recirculação (RAS), a amónia é convertida em nitrato através de processos de nitrificação microbiana. O potencial da A. armata como biofiltro para a remoção do nitrato é desconhecido. Uma vez que os custos dos sistemas de biofiltração são elevados, a sua viabilidade depende não só da capacidade de remoção de nutrientes da alga usada como biofiltrador como também do seu valor comercial. As algas do género Asparagopsis produzem níveis elevados de compostos halogenados, os quais possuem propriedades antibacterianas e antifúngicas com aplicações na medicina e na cosmética. Existe atualmente um interesse renovado na aquacultura do género Asparagopsis em virtude da capacidade demonstrada por estas algas para reduzir drasticamente as emissões de metano provenientes de animais ruminantes, quando incluídas na sua ração diária.
Esta tese teve como objetivos (1) determinar o padrão temporal de absorção de azoto inorgânico (amónia e nitrato) e orgânico (aminoácidos) pela A. armata, (2) determinar as taxas de absorção destas três formas de azoto pela A. armata e avaliar a sua seletividade relativamente a uma das formas azotadas quando presentes simultaneamente no meio, e (3) determinar o efeito das diferentes formas de azoto nas taxas de crescimento da espécie.
Por forma a distinguir a fase de rápida absorção inicial de nutrientes (surge phase) da fase de absorção subsequente, caracterizada por taxas mais baixas e relativamente constantes, a absorção das diferentes formas de azoto pela alga foi continuamente monitorizada ao longo do tempo, após um pulso inicial de elevada concentração (~200 μM). Numa outra experiência, as taxas de absorção das diferentes formas de azoto foram quantificadas com base na incorporação de amónia, nitrato e aminoácidos marcados isotopicamente (15N) durante a fase de absorção estabilizada definida na primeira experiência, a diferentes concentrações durante 2 h. As algas foram pré-incubadas durante 4 horas com nutrientes não marcados isotopicamente, por forma a excluir a fase de absorção rápida inicial. Após a pré-incubação, as algas foram incubadas em soluções contendo 15NH4CL, K15NO3 ou 15N-aa, a concentrações de 5, 25, 50, 100 e 200 M, adicionadas separadamente ou em conjunto. As taxas de crescimento de A. armata foram determinadas após 14 dias de cultivo em soluções contendo NH4Cl, KNO3 ou N-aa, fornecidos individualmente ou em conjunto nas mesmas concentrações testadas na experiência de absorção de 15N.
A. armata tem capacidade para absorver rapidamente qualquer uma das formas de azoto, exibindo um padrão temporal de absorção de azoto caracterizado por taxas iniciais elevadas em relação às taxas da fase subsequente, controlada internamente e caracterizada por taxas de absorção mais baixas e constantes. Na fase inicial após da adição dos nutrientes, as taxas absorção de amónia, nitrato e aminoácidos por A. armata foram mais elevadas durante os primeiros 105 minutos de incubação, período após o qual se verificou um decréscimo acentuado das taxas, seguido de uma fase de estabilização das mesmas. No contexto dos sistemas de aquacultura, em que as algas são produzidas sob um fornecimento contínuo de azoto, a fase na qual as taxas se encontram estabilizadas e constantes é mais adequada para avaliar capacidade de absorção das várias formas de azoto pela alga. A experiência de incorporação de 15N, realizada após a fase de absorção rápida inicial, mostrou que a amónia é a forma preferencial de azoto da A. armata, a qual foi absorvida a taxas significativamente mais elevadas que as de nitrato e aminoácidos. Para além disso, na presença de múltiplas formas de azoto, as taxas de absorção de amónia não foram afetadas, enquanto que as taxas de absorção de nitrato e aminoácidos diminuíram significativamente. Notavelmente, a absorção de aminoácidos foi significativamente mais elevada do que a de nitrato, revelando uma capacidade limitada de A. armata para absorver nitrato em ambientes com múltiplas fontes de azoto. Esta capacidade significativa para absorver aminoácidos, sugere que a incorporação desta forma de azoto pode contribuir substancialmente para os requisitos totais de azoto da espécie. A presença de várias formas azotadas no meio de crescimento não afetou de forma significativa o crescimento da A. armata relativamente a quando apenas um adas formas de azoto (amónia, nitrato ou aminoácidos) foi fornecida. De uma forma geral, as taxas de crescimento apresentaram uma elevada variação entre os replicados.
A preferência da A. armata pela amónia demonstrada neste estudo implica que o posicionamento da alga como biofiltro em sistemas de recirculação deverá ser anterior ao biofiltro bacteriano, onde as concentrações de amónia são mais elevadas. A capacidade significativa demonstrada pela A. armata para absorver azoto orgânico sugere que a avaliação da incorporação desta forma azotada seja considerada em estudos futuros de aquisição de azoto pela A. armata, bem como por outras espécies de algas. Este estudo confirmou A. armata como uma excelente espécie de alga como biofiltro de azoto em sistemas de aquacultura integrada
The global aquaculture industry continues to grow rapidly, and it is important to improve sustainability through effective treatment of its waste products. Seaweeds have been used in Integrated Multi-Trophic Aquaculture (IMTA) systems as an effective tool to reduce the nutrient burden of the fish farm effluents. Species of the genus Asparagopsis armata are successful nitrogen biofilters of flow-through fish aquaculture systems because of their high capacity to take up ammonium, the main metabolic waste product of fish. However, the potential of A. armata as a biofilter of recirculating aquaculture systems (RAS), where effluents have higher concentration of nitrate than ammonium, is unknown. In this study, a series of experiments were designed to evaluate the preference and the uptake rates of nitrogen in the forms of ammonium, nitrate and amino acids, as well as the effect of the different nitrogen forms on the growth rates of A. armata. Nitrogen uptake rates were quantified based on the incorporation of 15N-labeled ammonium, nitrate and amino acids in the tissues, during the internally controlled phase, when uptake rates are stabilized and relatively constant. Our results revealed that inorganic and organic nitrogen sources can be simultaneously taken up by A. armata. The species exhibited a clear preference of ammonium over the two other forms of nitrogen (nitrate and amino acids), either when supplied separately or in combination. Notably, in the presence of multiple sources, amino acids were taken up at faster rates than nitrate by A. armata. The species showed a limited capacity to use nitrate when other nitrogen forms were present in the medium. The availability of the different nitrogen forms in the growth medium did not influence the growth rate of A. armata, either when these were supplied alone or in combination, and growth rates did not show an increasing pattern with nutrient concentration. This study confirms that A. armata is a suitable seaweed to be used as a biofilter in IMTA systems
The global aquaculture industry continues to grow rapidly, and it is important to improve sustainability through effective treatment of its waste products. Seaweeds have been used in Integrated Multi-Trophic Aquaculture (IMTA) systems as an effective tool to reduce the nutrient burden of the fish farm effluents. Species of the genus Asparagopsis armata are successful nitrogen biofilters of flow-through fish aquaculture systems because of their high capacity to take up ammonium, the main metabolic waste product of fish. However, the potential of A. armata as a biofilter of recirculating aquaculture systems (RAS), where effluents have higher concentration of nitrate than ammonium, is unknown. In this study, a series of experiments were designed to evaluate the preference and the uptake rates of nitrogen in the forms of ammonium, nitrate and amino acids, as well as the effect of the different nitrogen forms on the growth rates of A. armata. Nitrogen uptake rates were quantified based on the incorporation of 15N-labeled ammonium, nitrate and amino acids in the tissues, during the internally controlled phase, when uptake rates are stabilized and relatively constant. Our results revealed that inorganic and organic nitrogen sources can be simultaneously taken up by A. armata. The species exhibited a clear preference of ammonium over the two other forms of nitrogen (nitrate and amino acids), either when supplied separately or in combination. Notably, in the presence of multiple sources, amino acids were taken up at faster rates than nitrate by A. armata. The species showed a limited capacity to use nitrate when other nitrogen forms were present in the medium. The availability of the different nitrogen forms in the growth medium did not influence the growth rate of A. armata, either when these were supplied alone or in combination, and growth rates did not show an increasing pattern with nutrient concentration. This study confirms that A. armata is a suitable seaweed to be used as a biofilter in IMTA systems
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Keywords
Ammonium Aquaculture Aasparagopsis armata Nitrate Nitrogen uptake Rrhodophyta Seaweeds Organic nitrogen