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The potential of kelp holobionts and their microbiomes to provide resilience to their hosts under temperature stress

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Abstract(s)

Marine ecosystems, particularly kelp forests, are critical habitats for diverse marine organisms and support productive fishing grounds. However, rapid ocean warming due to climate change has imposed physiological stress on kelp, threatening these forests. Heterotrophic bacteria on kelp surfaces play a crucial role in nitrogen fixation and growth promotion, and the microbiome's stability influences the kelp's recovery from environmental disturbances. This study aims to determine if introducing bacterial communities can improve the health and heatwave resistance of Laminaria. ochroleuca. Bacterial inoculation from L. ochroleuca sporophytes and gametophytes is used to manipulate the kelp's microbiome, potentially enhancing its resistance to temperature increases. We specifically examine the physiological responses of L. ochroleuca gametophytes under different temperature treatments (13°C, 23°C, 25°C, and 27°C) and their subsequent recovery capacity, including gametophyte density and reproductive performance. In the recovery period, results indicate that bacterial communities enhance gametophyte density, promoting kelp recovery under the 23°C heatwave treatment but not in the 25°C and 27°C treatments. There was a significant interaction between heat wave temperature on the density of female gametophytes and heat wave temperature x bacterial treatment on the density of male gametes. Bacterial inoculation increases female gametophyte density at 23°C and male gametophyte density at 25°C. The density of gametophytes decreased significantly with time at 27°C treatments compared to other temperatures. Furthermore, bacterial communities reduce male gametophytes in the 13ºC control, 23°C heatwave treatment, and 25°C heatwave treatment. Bacterial intervention facilitates the transition from the vegetative stage to egg production at 23°C treatment. In sporophyte development, bacteria slightly reduce normal sporophytes at 25°C while significantly increasing asexual sporophytes at 23°C.The primary findings of this study reveal that male gametophytes exhibit a higher sensitivity to temperature and are also more responsive to changes in bacterial communities compared to female gametophytes, which differs from previous research. This heightened sensitivity leads to an increase in asexual sporophytes under heatwave conditions. Additionally, it was observed that at the highest temperature allowing gametophyte survival, bacterial communities can, to some extent, aid in the development of female gametophytes. In conclusion, this study underscores the impact of temperature stress on the development and reproduction of L. ochroleuca and sheds light on the effects of bacterial communities as a treatment on the recovery of L. ochroleuca following temperature stress. It highlights the diverse effects of bacterial inoculation, providing crucial insights into complex interactions within kelp forests. These findings are essential for enhancing the resilience of this ecosystem-engineering species in the face of global ocean warming.
As florestas de algas, ecossistemas marinhos altamente diversos, oferecem refúgio a várias formas de vida marinha, incluindo peixes, herbívoros e organismos bentônicas, em regiões marinhas temperadas e frias. Contudo, as mudanças climáticas, caracterizadas pelo aumento das temperaturas oceânicas, representam uma ameaça às florestas de algas e afetam os principais predadores dentro deste ecossistema. Quanto às algas, o microbioma presente em suas superfícies apresenta baixa diversidade, com algumas OTUs (unidades taxonômicas operacionais) bacterianas abundantes desempenhando papéis significativos. Essas comunidades bacterianas estão envolvidas na fixação de nitrogênio, na transferência de carbono e podem promover indiretamente a libertação de esporos nas algas. O aumento da temperatura também afeta a diversidade beta e as funções metabólicas das comunidades bacterianas epifíticas. A estabilidade e a composição do microbioma desempenham um papel crucial em auxiliar as algas na recuperação de distúrbios ambientais. Um cenário de elevação da temperatura é representado pelas ondas de calor marinhas. Esses eventos submetem as algas não apenas ao estresse térmico, mas também resultam em níveis elevados de dióxido de carbono, redução da disponibilidade de luz e limitações de nutrientes, entre outros estressores. As algas respondem a essas pressões com redução da pigmentação, diminuição das taxas de respiração e danos nos tecidos. Laminaria ochroleuca, conhecida como alga-dourada, é uma alga castanha grande e perene e um dos principais componentes das florestas de algas, encontrada principalmente em águas temperadas. L. ochroleuca segue um ciclo de vida heteromórfico haplodiplofásico, alternando entre esporófitos macroscópicos e gametófitos microscópicos filamentosos. Esporófitos maduros libertam esporos, que se desenvolvem em gametófitos femininos e masculinos. A fertilização dos óvulos nos gametófitos femininos pelos espermatozoides dos gametófitos masculinos dá origem a uma nova geração de esporófitos. Os gametófitos podem entrar em dormência em condições adversas, e mesmo que os esporófitos desapareçam em climas extremos, os gametófitos podem se reproduzir. O ciclo de vida é sazonal, com pico de atividade reprodutiva ocorrendo no final do verão, por volta de agosto, e a formação de esporos influenciada pelo estresse ambiental. O principal objetivo deste estudo é avaliar os potenciais benefícios da introdução de comunidades bacterianas em gametófitos de L. ochroleuca para melhorar a resistência e a adaptabilidade às temperaturas elevadas. Manipulamos o microbioma de L. ochroleuca introduzindo comunidades bacterianas isoladas de esporófitos e gametófitos. Essa manipulação visa aumentar a resistência das algas ao aumento de temperatura. Especificamente, avaliamos as respostas fisiológicas de gametófitos de L. ochroleuca de uma população francesa submetidos a diferentes tratamentos de temperatura (13°C, 23°C, 25°C e 27°C) e um subsequente período de recuperação. Esta avaliação concentrou-se nas taxas de sobrevivência dos gametófitos e no desempenho reprodutivo.(...)

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Brown alga Gametogenesis Thermal adaptation Bacteria Kelp

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