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Comparing cryptic sponge communities in the Main Hawaiian Islands and the Northwestern Hawaiian Islands
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Abstract(s)
In the context of climate change and increasing anthropogenic pressures, coral reefs face growing threats, making the need for comprehensive biodiversity assessments critical. Cryptic sponges play a fundamental role in nutrient cycling and dissolved organic carbon (DOC) processing via the sponge loop, contributing to the stability and resilience of coral reef ecosystems. However, despite their ecological importance, they have been historically overlooked in monitoring programs and biodiversity assessments due to their small and flat morphologies and hidden nature. In this context, recent research has revealed the remarkable diversity and abundance of cryptic sponges in Hawaiʻi, yet these findings remain geographically limited to Kāneʻohe Bay in O‘ahu. This study is the first to assess cryptic sponge diversity and community composition across such a broad geographical scale (over 2,500 km) in the Hawaiian Archipelago, and to compare them between its two main regions: the Main Hawaiian Islands (MHI) and the Northwestern Hawaiian Islands (NWHI). Beyond its regional significance, it also represents the first global assessment of cryptic sponge diversity across such an extensive area using innovative, non-invasive methods, including Autonomous Reef Monitoring Structures (ARMS) and metabarcoding. Our findings showed a dominance of Porifera, along with Rhodophyta in cryptobenthic spaces across Hawaiian reefs, and a total of 125 Operational Taxonomic Units (OTUs) of cryptic sponges were identified, highlighting their high abundance and diversity throughout the archipelago. Moreover, significant differences in community composition were observed between the MHI and the NWHI, with MHI exhibiting significantly higher alpha diversity. We hypothesize that nutrient and DOC runoffs from rivers and groundwater discharges in the populated, agriculturally modified landscapes of the MHI, coupled with the greater habitat diversity due to their high island topography, contribute to these patterns. This contrasts with the low atolls of the NWHI, which lack freshwater inputs from rivers and groundwater and exhibit reduced habitat diversity due to their flat topography. These findings provide critical insights into the factors shaping cryptic sponge distribution and underscore the need for region-specific management and conservation strategies. Finally, these results are expected to enhance understanding of reef ecosystem dynamics and guide future research on the spatial distribution of cryptic reef organisms.
No contexto das alterações climáticas e das crescentes pressões antropogénicas, os recifes de coral enfrentam ameaças crescentes, como o branqueamento, doenças e surtos de predadores. Estas ameaças são particularmente alarmantes, considerando que os recifes de coral estão entre os ecossistemas marinhos mais diversos e produtivos do planeta. Isso destaca a necessidade de avaliações mais abrangentes da biodiversidade e uma compreensão mais profunda da dinâmica dos recifes de coral para permitir uma correcta implementação de programas eficazes de restauração e conservação. Neste contexto, as esponjas crípticas desempenham um papel fundamental nesses ecossistemas por meio do "sponge loop” (ciclo das esponjas), um processo no qual as mesmas convertem o carbono orgânico dissolvido (DOC) em carbono orgânico particulado (POC). Ao filtrar e absorver DOC, as esponjas produzem detritos através da rápida renovação celular, que são então consumidos por detritívoros, sustentando organismos maiores dos recifes e canalizando nutrientes para a cadeia trófica do recife. Apesar da sua importância ecológica, as esponjas crípticas têm sido historicamente negligenciadas nos programas de monitorização de recifes de coral. Embora as esponjas em geral enfrentem desafios significativos em estudos científicos, as esponjas crípticas apresentam um conjunto único de dificuldades. As suas formas de crescimento discretas e incrustantes e a dificultade da sua identificação taxonómica fazem com que estas sejam facilmente ignoradas em levantamentos ecológicos, resultando na sua frequente ausência em avaliações de biodiversidade. Além disso, as esponjas crípticas habitam recantos escondidos ou de difícil acesso nos recifes, tornando-se menos propensas a serem amostradas e estudadas em comparação com espécies de esponjas mais visíveis. Estima se que mais de metade de todas as espécies de esponjas, incluindo muitas esponjas crípticas, permaneçam desconhecidas. Estes vieses de amostragem são agravados pelo foco da pesquisa em habitats mais acessíveis, enquanto cavidades menores dos recifes, especialmente em regiões isoladas do Indo-Pacífico, permanecem pouco exploradas. Como resultado, as esponjas crípticas continuam criticamente sub-representadas na literatura científica, contribuindo para uma lacuna significativa de conhecimento e uma compreensão incompleta da biodiversidade dos recifes de coral. De facto, apenas estudos recentes revelaram a notável diversidade e abundância de esponjas crípticas numa das regiões mais remotas do mundo: o Arquipélago Havaiano, embora essas descobertas tenham sido geograficamente limitadas à Baía de Kāneʻohe, em O‘ahu. Este estudo é o primeiro a avaliar a diversidade de esponjas crípticas e a composição das comunidades em todo o Arquipélago Havaiano numa ampla escala geográfica (mais de 2.500 km), comparando as ilhas principais, situadas no sudeste (“Main Hawaiian Islands”, MHI), com as ilhas do noroeste (Northwestern Hawaiian Islands”, NWHI). Além disso, representa a primeira avaliação global da diversidade de esponjas crípticas numa área tão extensa, utilizando métodos inovadores e não invasivos, incluindo as Estruturas de Monitoramento Autónomo de Recifes (ARMS) e técnicas de metabarcoding, com amplificação do gene nuclear 28S rRNA, que oferece uma resolução superior na avaliação da diversidade de esponjas comparativamente ao gene mitocondrial citocromo oxidase sub-unidade I (COI). As MHI, intensamente povoadas e localizadas no sudeste do arquipélago, são caracterizadas por picos vulcânicos altos e elevações íngremes, que contribuem para costas acidentadas moldadas pela erosão. A elevação destas ilhas gera o "Island Mass Effect" (efeito de massa insular), criando diferenças ambientais distintas entre os lados barlavento e sotavento. Os lados a barlavento estão expostos aos ventos predominantes e correntes oceânicas resultando em maior precipitação e influxo de nutrientes, enquanto que os lados a sotavento são mais abrigados. Essa combinação de variação topográfica, habitats diversificados e inúmeras fontes de água doce, como rios, riachos e aquíferos, leva ao escoamento de nutrientes e descargas de DOC nas águas circundantes, particularmente devido ao uso agrícola e urbano do solo. Em contraste, as NWHI, compostas principalmente por atóis pouco profundos e de geología rasa e montes submarinos, não possuem picos vulcânicos significativos e exibem menos diferenças climáticas entre os lados barlavento e sotavento, e, como tal, uma menor diversidade de habitats. Além disso, as NWHI estão sujeitas a um influxo menor de nutrientes terrestres e entradas de DOC devido às fontes limitadas de água doce e ao impacto humano mínimo, oferecendo condições mais pristinas. O nosso estudo identificou 125 unidades taxonómicas operacionais (OTUs) de esponjas em todo o Arquipélago Havaiano, corroborando estudos recentes efectuados na da Baía de Kāneʻohe, que destacaram uma abundância e diversidade de esponjas inesperadamente altas. Tradicionalmente, pensava-se que a diversidade de esponjas era maior em regiões continentais, como as Caraíbas, em comparação com as ilhas oceânicas, mais oligotróficas. No entanto, os nossos resultados desafiam essa noção, revelando uma diversidade e abundância de esponjas muito significativa no Arquipélago Havaiano. Tanto nas MHI como nas NWHI, Rhodophyta e Porifera foram os filos mais abundantes em habitats crípticos, demonstrando sua dominância em ecossistemas criptobentónicos. Dentro do filo Porifera, a classe Demospongiae foi a mais abundante, representando mais de 95% da diversidade de esponjas em ambas as regiões. No entanto, as abundâncias relativas de outras classes como Calcarea e Homoscleromorpha, variaram ligeiramente entre as MHI e as NWHI, sugerindo diferenças regionais na composição das comunidades de esponjas. Diferenças na abundância de ordens dentro de Demospongiae também foram identificadas. Notavelmente, a ordem Poecilosclerida foi dominante em ambas as regiões, mas a ordem Haplosclerida foi mais proeminente nas NWHI, enquanto a ordem Tetractinellida foi mais comum nas MHI. Este estudo indicou diferenças significativas entre as MHI e as NWHI na composição das comunidades, com as MHI a exibir uma diversidade alfa significativamente maior. Propomos que o escoamento de nutrientes e DOC de rios e descargas de aquíferos nas paisagens agrícolas das MHI, combinados com a maior diversidade de habitats devido à sua topografia, contribuem para a maior diversidade desta região. Em contraste, a menor disponibilidade de nutrientes e a reduzida diversidade de habitats nas NWHI explicam a menor diversidade de esponjas observadas nesta área. Apesar destas diferenças geográficas e ambientais, houve uma sobreposição notável de espécies de esponjas entre as MHI e as NWHI, refletindo a possível persistência de linhagens antigas e adaptação. Estas descobertas fornecem insights críticos sobre os fatores que moldam a distribuição das esponjas crípticas e destacam a necessidade de estratégias de manutenção e conservação específicas para cada região. Estes resultados permitem melhorar a nossa compreensão da dinâmica dos recifes e guiar futuras pesquisas sobre a distribuição espacial de organismos crípticos nestes ecosistemas.
No contexto das alterações climáticas e das crescentes pressões antropogénicas, os recifes de coral enfrentam ameaças crescentes, como o branqueamento, doenças e surtos de predadores. Estas ameaças são particularmente alarmantes, considerando que os recifes de coral estão entre os ecossistemas marinhos mais diversos e produtivos do planeta. Isso destaca a necessidade de avaliações mais abrangentes da biodiversidade e uma compreensão mais profunda da dinâmica dos recifes de coral para permitir uma correcta implementação de programas eficazes de restauração e conservação. Neste contexto, as esponjas crípticas desempenham um papel fundamental nesses ecossistemas por meio do "sponge loop” (ciclo das esponjas), um processo no qual as mesmas convertem o carbono orgânico dissolvido (DOC) em carbono orgânico particulado (POC). Ao filtrar e absorver DOC, as esponjas produzem detritos através da rápida renovação celular, que são então consumidos por detritívoros, sustentando organismos maiores dos recifes e canalizando nutrientes para a cadeia trófica do recife. Apesar da sua importância ecológica, as esponjas crípticas têm sido historicamente negligenciadas nos programas de monitorização de recifes de coral. Embora as esponjas em geral enfrentem desafios significativos em estudos científicos, as esponjas crípticas apresentam um conjunto único de dificuldades. As suas formas de crescimento discretas e incrustantes e a dificultade da sua identificação taxonómica fazem com que estas sejam facilmente ignoradas em levantamentos ecológicos, resultando na sua frequente ausência em avaliações de biodiversidade. Além disso, as esponjas crípticas habitam recantos escondidos ou de difícil acesso nos recifes, tornando-se menos propensas a serem amostradas e estudadas em comparação com espécies de esponjas mais visíveis. Estima se que mais de metade de todas as espécies de esponjas, incluindo muitas esponjas crípticas, permaneçam desconhecidas. Estes vieses de amostragem são agravados pelo foco da pesquisa em habitats mais acessíveis, enquanto cavidades menores dos recifes, especialmente em regiões isoladas do Indo-Pacífico, permanecem pouco exploradas. Como resultado, as esponjas crípticas continuam criticamente sub-representadas na literatura científica, contribuindo para uma lacuna significativa de conhecimento e uma compreensão incompleta da biodiversidade dos recifes de coral. De facto, apenas estudos recentes revelaram a notável diversidade e abundância de esponjas crípticas numa das regiões mais remotas do mundo: o Arquipélago Havaiano, embora essas descobertas tenham sido geograficamente limitadas à Baía de Kāneʻohe, em O‘ahu. Este estudo é o primeiro a avaliar a diversidade de esponjas crípticas e a composição das comunidades em todo o Arquipélago Havaiano numa ampla escala geográfica (mais de 2.500 km), comparando as ilhas principais, situadas no sudeste (“Main Hawaiian Islands”, MHI), com as ilhas do noroeste (Northwestern Hawaiian Islands”, NWHI). Além disso, representa a primeira avaliação global da diversidade de esponjas crípticas numa área tão extensa, utilizando métodos inovadores e não invasivos, incluindo as Estruturas de Monitoramento Autónomo de Recifes (ARMS) e técnicas de metabarcoding, com amplificação do gene nuclear 28S rRNA, que oferece uma resolução superior na avaliação da diversidade de esponjas comparativamente ao gene mitocondrial citocromo oxidase sub-unidade I (COI). As MHI, intensamente povoadas e localizadas no sudeste do arquipélago, são caracterizadas por picos vulcânicos altos e elevações íngremes, que contribuem para costas acidentadas moldadas pela erosão. A elevação destas ilhas gera o "Island Mass Effect" (efeito de massa insular), criando diferenças ambientais distintas entre os lados barlavento e sotavento. Os lados a barlavento estão expostos aos ventos predominantes e correntes oceânicas resultando em maior precipitação e influxo de nutrientes, enquanto que os lados a sotavento são mais abrigados. Essa combinação de variação topográfica, habitats diversificados e inúmeras fontes de água doce, como rios, riachos e aquíferos, leva ao escoamento de nutrientes e descargas de DOC nas águas circundantes, particularmente devido ao uso agrícola e urbano do solo. Em contraste, as NWHI, compostas principalmente por atóis pouco profundos e de geología rasa e montes submarinos, não possuem picos vulcânicos significativos e exibem menos diferenças climáticas entre os lados barlavento e sotavento, e, como tal, uma menor diversidade de habitats. Além disso, as NWHI estão sujeitas a um influxo menor de nutrientes terrestres e entradas de DOC devido às fontes limitadas de água doce e ao impacto humano mínimo, oferecendo condições mais pristinas. O nosso estudo identificou 125 unidades taxonómicas operacionais (OTUs) de esponjas em todo o Arquipélago Havaiano, corroborando estudos recentes efectuados na da Baía de Kāneʻohe, que destacaram uma abundância e diversidade de esponjas inesperadamente altas. Tradicionalmente, pensava-se que a diversidade de esponjas era maior em regiões continentais, como as Caraíbas, em comparação com as ilhas oceânicas, mais oligotróficas. No entanto, os nossos resultados desafiam essa noção, revelando uma diversidade e abundância de esponjas muito significativa no Arquipélago Havaiano. Tanto nas MHI como nas NWHI, Rhodophyta e Porifera foram os filos mais abundantes em habitats crípticos, demonstrando sua dominância em ecossistemas criptobentónicos. Dentro do filo Porifera, a classe Demospongiae foi a mais abundante, representando mais de 95% da diversidade de esponjas em ambas as regiões. No entanto, as abundâncias relativas de outras classes como Calcarea e Homoscleromorpha, variaram ligeiramente entre as MHI e as NWHI, sugerindo diferenças regionais na composição das comunidades de esponjas. Diferenças na abundância de ordens dentro de Demospongiae também foram identificadas. Notavelmente, a ordem Poecilosclerida foi dominante em ambas as regiões, mas a ordem Haplosclerida foi mais proeminente nas NWHI, enquanto a ordem Tetractinellida foi mais comum nas MHI. Este estudo indicou diferenças significativas entre as MHI e as NWHI na composição das comunidades, com as MHI a exibir uma diversidade alfa significativamente maior. Propomos que o escoamento de nutrientes e DOC de rios e descargas de aquíferos nas paisagens agrícolas das MHI, combinados com a maior diversidade de habitats devido à sua topografia, contribuem para a maior diversidade desta região. Em contraste, a menor disponibilidade de nutrientes e a reduzida diversidade de habitats nas NWHI explicam a menor diversidade de esponjas observadas nesta área. Apesar destas diferenças geográficas e ambientais, houve uma sobreposição notável de espécies de esponjas entre as MHI e as NWHI, refletindo a possível persistência de linhagens antigas e adaptação. Estas descobertas fornecem insights críticos sobre os fatores que moldam a distribuição das esponjas crípticas e destacam a necessidade de estratégias de manutenção e conservação específicas para cada região. Estes resultados permitem melhorar a nossa compreensão da dinâmica dos recifes e guiar futuras pesquisas sobre a distribuição espacial de organismos crípticos nestes ecosistemas.
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Keywords
Cryptic sponges ARMS Metabarcoding MHI NWHI Alpha diversity Community composition