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Publication
Anthropogenic disturbance effects on two sympatric species of gulls, Larus michahellis & Ichthyaetus audouinii, during the breeding season in Deserta island (Portugal)
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Authors
Advisor(s)
Abstract(s)
The presence of humans and their activities are intensifying in coastal ecosystems leading to disturbance of wildlife and strong habitat modifications. Colonial seabirds that breed in coastal areas are an example of a particularly susceptible group to such pressures. Among the methods to assess the anthropogenic impact, physiological records can account for stress responses behind possible behavioral adaptations. We investigated if and how the anthropogenic presence in the reproductive colonies of the two sympatric species of seagulls, impact on their physiology and behavioral response. We selected the Yellow-legged gull (Larus michahellis) and the Audouin’s gull (Ichthyaetus audouinii), due to their differential habits of interaction with humans. We recorded their heart rate during a designed walking-operator’s disturbance experiment for a total of 6 days during incubation. With this aim we deployed artificial egg devices equipped with a microphone and a thermometer in 24 nests of each species, in two selected areas of each reproducing colony. We characterized each experimental nest by deploying a thermohygrometer to track the microhabitat temperature, recording vegetation maximum high and percentage cover, and using the dummy egg thermometer for nest chamber temperatures evaluation. Both species suffered an increase in heart rate just before leaving the nest unattended when disturbed by the operator. Contrary to expectation, the variation in heart rate response from undisturbed to disturbed conditions was similar between species. External factors such as the environmental temperature and the vegetation coverage proved to be related for both species, with the heart rate response, time necessary to resume incubation, and the hatching success. This study represents a first insight into the stress physiology of Yellow-legged and the Audouin’s gulls and confirms the utility of the artificial egg as a minimal-invasive biologging tool for physiological research in incubating birds. These results lead us to hypothesize that global warming, extension of the human niche, and landscape modification, may threaten the reproductive success and fitness of colonial seabirds.
O aumento da população humana está a causar uma intensificação da perturbação na vida selvagem. A pressão antropogénica impõe uma pressão crescente na disponibilidade de recursos e espaço afetando, em consequência, a qualidade do habitat. Desta forma as espécies que possuem grande plasticidade e capacidade de adaptação estão provavelmente em vantagem neste ambiente em mudança. As zonas costeiras são um dos ecossistemas mais afetados por estas perturbações, devido à intensificação das atividades comerciais e turístico-recreativas. A forte presença humana ao longo das zonas costeiras promove uma redução dos espaços disponíveis para outras espécies, tanto pela expansão urbanística, como pela presença intensa de humanos em áreas outrora remotas. Áreas remotas, como falésias, praias e ilhas tornam-se assim áreas de sobreposição entre atividades de lazer e zonas de reprodução da vida selvagem. Desta forma, com esta investigação pretendemos avaliar o impacto da presença humana na reprodução de aves nestes locais remotos. Entre as espécies que se reproduzem em zonas costeiras e ilhas remotas, as aves marinhas coloniais são as mais comuns e também as mais afetadas pela pressão antropogénica. As colónias reprodutivas de aves marinhas consistem geralmente em grupos de aves que constroem ninhos no solo. A presença humana nas colónias conduz frequentemente à destruição dos ninhos, ao espezinhamento de ovos e aves juvenis e causa também reações de stress agudo às aves adultas nidificantes. Por conseguinte, a presença antropogénica afeta frequentemente o tamanho e distribuição das populações de aves e altera o equilíbrio entre as espécies, favorecendo por vezes umas espécies em relação a outras. A gaivota de patas amarelas (Larus michahellis) e a gaivota de Audouin (Ichthyaetus audouinii) são duas espécies que, embora ocupem nichos ecológicos semelhantes e por vezes se encontrem em situações simpáticas, diferem profundamente na sua tolerância aos humanos. A gaivota-de-patas-amarelas mostra um comportamento alimentar plástico e oportunista. Esta espécie explora recursos alimentares antropogénicos em cidades e em lixeiras e apresenta uma elevada capacidade de adaptação à presença humana e à paisagem modificada,. A gaivota-de-Audouin, por outro lado, tem um comportamento alimentar especializado e as suas interações com os humanos são quase exclusivamente relatadas para necessidades de alimentação, em particular, durante operações de descarte de pescado. A maior parte da informação disponível sobre plasticidade e capacidade de adaptação destas duas espécies baseia-se na análise do comportamento alimentar em relação a atividades antropogénicas. No entanto, pouco de sabe sobre a forma como a presença humana afeta estas espécies de gaivotas durante as atividades de reprodução. A presença humana nas colónias nidificantes é normalmente detetada pelas aves adultas como a presença de um predador. Sabe-se que isto provoca uma reação comportamental que vai desde deixar o ninho temporariamente sem vigilância ou mesmo à potencial deserção definitiva do ninho, até ao abandono permanente do local de nidificação para novas colónias reprodutivas. Deixar o ninho sem vigilância, mesmo por períodos curtos, pode levar a um risco acrescido de predação dos ovos e juvenis, e à sua exposição a stress térmico. Em geral, os estudos sobre o impacto das perturbações antropogénicas nas áreas de nidificação, concentram-se frequentemente nas respostas comportamentais. As respostas comportamentais observáveis podem muitas vezes não ser suficientemente sensíveis para caracterizar os impactos negativos mais subtis, mas, que ainda assim, podem implicar custos fisiológicos e gastos energéticos. A avaliação das respostas fisiológicas, tais como níveis hormonais induzidos pelo stress e/ou aumento da frequência cardíaca, permitem uma avaliação mais sensível da magnitude da perturbação a nível individual. No entanto, os procedimentos necessários para adquirir dados fisiológicos podem interferir com a fiabilidade dos resultados. Técnicas como a colheita de sangue, aplicação de implantes cirúrgicos e aplicação de dispositivos externos, como os gravadores de eletrocardiograma, requerem frequentemente uma manipulação elevada da ave, o que pode levar a uma alteração da resposta do animal à perturbação humana. Este estudo teve por objetivo avaliar a presença do stress fisiológico como resposta à perturbação humana, em termos de frequência cardíaca, durante a incubação na gaivota-de-patas-amarelas e na gaivota-de-Audouin, usando ovos artificiais equipados com microfones como instrumentos de amostragem. Também queríamos avaliar a potencial diferença desta resposta entre as duas espécies de gaivotas. Formulámos a hipótese de diferenças devido à sua abordagem comportamental aos seres humanos. Neste estudo avaliámos também os potenciais efeitos negativos de tal perturbação humana sobre fatores que podem comprometer a viabilidade das ninhadas, tais como a temperatura dos ovos e a cobertura vegetal. Selecionamos a ilha Deserta (ilha da Barreta), a sul de Portugal, como local de estudo porque aqui a gaivota-de-patas-amarelas e a gaivota-de-Audouin reproduzem-se em simpatria. Isto proporciona um sistema modelo único para comparação da sensibilidade destas duas espécies de gaivota a perturbações humanas durante a época reprodutiva, e também para compreender se existe uma base comportamental para a adaptação à presença humana, que possa ajudar a explicar as tendências das suas populações. Conduzimos o nosso estudo na época reprodutiva de 2021 (de abril a julho) e estabelecemos duas áreas de amostragem para cada espécie – uma área controlo e uma área experimental. Após a identificação das quatro áreas, marcámos 24 ninhos nas áreas experimentais, e 38 nas áreas de controlo. Os 124 ninhos foram então caracterizados relativamente à sua cobertura vegetal, utilizando um quadrado de 1 m2. O nosso objetivo era avaliar a variação do ritmo cardíaco das aves em incubação e o tempo necessário para que as mesmas aves retomassem à incubação após a perturbação, como indicadores do stress comportamental e fisiológico. Avaliámos também a variação da temperatura dos ovos durante a perturbação e os consequentes períodos de ausência do ninho. Realizámos a amostragem, com recurso ao ovo artificial, durante a segunda e terceira semanas de incubação dos 48 ninhos experimentais. O ovo artificial é um dispositivo eletrónico composto por um Arduino -, uma plataforma de hardware constituída por uma série de placas eletrónicas equipadas com um microcontrolador, um microfone, um sensor de temperatura e bateria. Para simular experimentalmente a perturbação antropogénica, caminhamos pelas áreas onde instalámos os ovos artificiais. A perturbação do operador foi concebida para seguir sempre a mesma rota num transecto definido - uma linha recta imaginária a não mais de 5 metros dos ninhos amostrados - duas vezes por dia, durante 10 minutos de cada vez, a um ritmo regular. Este procedimento foi repetido durante 6 dias seguidos para cada espécie, onde cada ninho foi amostrado duas vezes, com um intervalo de 3 dias. Durante cada dia de amostragem, foram adquiridos registos do ritmo cardíaco dos adultos em incubação e da temperatura da ninhada em 8 ninhos diferentes. Estes dados foram analisados através de dois softwares, o editor de áudio, denominado Audacity (versão 3.0.0) e um novo software (Laboratório de Instrumentação e Física Experimental de Partículas (LIP), Universidade de Coimbra, Portugal) especificamente desenvolvido para a utilização de ovos artificiais em pesquisas fisiológicas. Além disso, caracterizámos cada ninho experimental através da utilização de um termo-higrómetro para acompanhar a temperatura do micro-habitat, registo da máxima cobertura vegetal em altura e percentual, e através de uma câmara para gravar vídeo e integrar com as observações comportamentais presenciais. A perturbação experimental levou os adultos nidificantes a fugir temporariamente do ninho como consequência de um aumento súbito do ritmo cardíaco. A diferença do batimento cardíaco da ave entre períodos em que não foi perturbada e durante a perturbação mostrou ser significativamente diferente tanto na gaivota-de-patas-amarelas como na gaivota-de-Audouin. Isto confirma que a presença antropogénica nas colónias reprodutoras é uma fonte de perturbação. A nossa expectativa de encontrar uma diferença significativa na magnitude de resposta do ritmo cardíaco à perturbação não se verificou. O aumento relativo do ritmo cardíaco foi similar na gaivota-de-patas-amarelas e na gaivota-de-Audouin. Este resultado sugere que as diferenças de adaptabilidade e plasticidade entre estas duas espécies de gaivota não estão relacionadas com a sua sensibilidade em termos de resposta fisiológica de aumento do ritmo cardíaco face a um evento de perturbação humana durante a incubação em ambiente natural, pelo menos numa exposição de curta duração. Finalmente, os fatores externos, tais como as temperaturas ambientais e a cobertura vegetal, provaram estar relacionados em ambas as espécies, respetivamente, com a magnitude da resposta fisiológica em termos de batimento cardíaco e o sucesso da eclosão, além de imporem mudanças comportamentais nas aves. Estes resultados levam-nos a colocar a hipótese que as alterações climáticas e consequente aumento de temperatura, a extensão do nicho humano e a modificação da paisagem, ameaçariam o sucesso reprodutivo e a sobrevivência destas espécies. Esta investigação fornece uma primeira visão sobre a fisiologia do stress da gaivota-de-patas-amarelas e da gaivota-de-Audouin e confirma a validade do ovo artificial como uma ferramenta pouco invasiva para a investigação fisiológica das aves em incubação. São necessárias mais investigações se quisermos fornecer conhecimentos válidos para a gestão e conservação destas espécies, tal como de outras aves marinhas coloniais e o ambiente a que elas pertencem.
O aumento da população humana está a causar uma intensificação da perturbação na vida selvagem. A pressão antropogénica impõe uma pressão crescente na disponibilidade de recursos e espaço afetando, em consequência, a qualidade do habitat. Desta forma as espécies que possuem grande plasticidade e capacidade de adaptação estão provavelmente em vantagem neste ambiente em mudança. As zonas costeiras são um dos ecossistemas mais afetados por estas perturbações, devido à intensificação das atividades comerciais e turístico-recreativas. A forte presença humana ao longo das zonas costeiras promove uma redução dos espaços disponíveis para outras espécies, tanto pela expansão urbanística, como pela presença intensa de humanos em áreas outrora remotas. Áreas remotas, como falésias, praias e ilhas tornam-se assim áreas de sobreposição entre atividades de lazer e zonas de reprodução da vida selvagem. Desta forma, com esta investigação pretendemos avaliar o impacto da presença humana na reprodução de aves nestes locais remotos. Entre as espécies que se reproduzem em zonas costeiras e ilhas remotas, as aves marinhas coloniais são as mais comuns e também as mais afetadas pela pressão antropogénica. As colónias reprodutivas de aves marinhas consistem geralmente em grupos de aves que constroem ninhos no solo. A presença humana nas colónias conduz frequentemente à destruição dos ninhos, ao espezinhamento de ovos e aves juvenis e causa também reações de stress agudo às aves adultas nidificantes. Por conseguinte, a presença antropogénica afeta frequentemente o tamanho e distribuição das populações de aves e altera o equilíbrio entre as espécies, favorecendo por vezes umas espécies em relação a outras. A gaivota de patas amarelas (Larus michahellis) e a gaivota de Audouin (Ichthyaetus audouinii) são duas espécies que, embora ocupem nichos ecológicos semelhantes e por vezes se encontrem em situações simpáticas, diferem profundamente na sua tolerância aos humanos. A gaivota-de-patas-amarelas mostra um comportamento alimentar plástico e oportunista. Esta espécie explora recursos alimentares antropogénicos em cidades e em lixeiras e apresenta uma elevada capacidade de adaptação à presença humana e à paisagem modificada,. A gaivota-de-Audouin, por outro lado, tem um comportamento alimentar especializado e as suas interações com os humanos são quase exclusivamente relatadas para necessidades de alimentação, em particular, durante operações de descarte de pescado. A maior parte da informação disponível sobre plasticidade e capacidade de adaptação destas duas espécies baseia-se na análise do comportamento alimentar em relação a atividades antropogénicas. No entanto, pouco de sabe sobre a forma como a presença humana afeta estas espécies de gaivotas durante as atividades de reprodução. A presença humana nas colónias nidificantes é normalmente detetada pelas aves adultas como a presença de um predador. Sabe-se que isto provoca uma reação comportamental que vai desde deixar o ninho temporariamente sem vigilância ou mesmo à potencial deserção definitiva do ninho, até ao abandono permanente do local de nidificação para novas colónias reprodutivas. Deixar o ninho sem vigilância, mesmo por períodos curtos, pode levar a um risco acrescido de predação dos ovos e juvenis, e à sua exposição a stress térmico. Em geral, os estudos sobre o impacto das perturbações antropogénicas nas áreas de nidificação, concentram-se frequentemente nas respostas comportamentais. As respostas comportamentais observáveis podem muitas vezes não ser suficientemente sensíveis para caracterizar os impactos negativos mais subtis, mas, que ainda assim, podem implicar custos fisiológicos e gastos energéticos. A avaliação das respostas fisiológicas, tais como níveis hormonais induzidos pelo stress e/ou aumento da frequência cardíaca, permitem uma avaliação mais sensível da magnitude da perturbação a nível individual. No entanto, os procedimentos necessários para adquirir dados fisiológicos podem interferir com a fiabilidade dos resultados. Técnicas como a colheita de sangue, aplicação de implantes cirúrgicos e aplicação de dispositivos externos, como os gravadores de eletrocardiograma, requerem frequentemente uma manipulação elevada da ave, o que pode levar a uma alteração da resposta do animal à perturbação humana. Este estudo teve por objetivo avaliar a presença do stress fisiológico como resposta à perturbação humana, em termos de frequência cardíaca, durante a incubação na gaivota-de-patas-amarelas e na gaivota-de-Audouin, usando ovos artificiais equipados com microfones como instrumentos de amostragem. Também queríamos avaliar a potencial diferença desta resposta entre as duas espécies de gaivotas. Formulámos a hipótese de diferenças devido à sua abordagem comportamental aos seres humanos. Neste estudo avaliámos também os potenciais efeitos negativos de tal perturbação humana sobre fatores que podem comprometer a viabilidade das ninhadas, tais como a temperatura dos ovos e a cobertura vegetal. Selecionamos a ilha Deserta (ilha da Barreta), a sul de Portugal, como local de estudo porque aqui a gaivota-de-patas-amarelas e a gaivota-de-Audouin reproduzem-se em simpatria. Isto proporciona um sistema modelo único para comparação da sensibilidade destas duas espécies de gaivota a perturbações humanas durante a época reprodutiva, e também para compreender se existe uma base comportamental para a adaptação à presença humana, que possa ajudar a explicar as tendências das suas populações. Conduzimos o nosso estudo na época reprodutiva de 2021 (de abril a julho) e estabelecemos duas áreas de amostragem para cada espécie – uma área controlo e uma área experimental. Após a identificação das quatro áreas, marcámos 24 ninhos nas áreas experimentais, e 38 nas áreas de controlo. Os 124 ninhos foram então caracterizados relativamente à sua cobertura vegetal, utilizando um quadrado de 1 m2. O nosso objetivo era avaliar a variação do ritmo cardíaco das aves em incubação e o tempo necessário para que as mesmas aves retomassem à incubação após a perturbação, como indicadores do stress comportamental e fisiológico. Avaliámos também a variação da temperatura dos ovos durante a perturbação e os consequentes períodos de ausência do ninho. Realizámos a amostragem, com recurso ao ovo artificial, durante a segunda e terceira semanas de incubação dos 48 ninhos experimentais. O ovo artificial é um dispositivo eletrónico composto por um Arduino -, uma plataforma de hardware constituída por uma série de placas eletrónicas equipadas com um microcontrolador, um microfone, um sensor de temperatura e bateria. Para simular experimentalmente a perturbação antropogénica, caminhamos pelas áreas onde instalámos os ovos artificiais. A perturbação do operador foi concebida para seguir sempre a mesma rota num transecto definido - uma linha recta imaginária a não mais de 5 metros dos ninhos amostrados - duas vezes por dia, durante 10 minutos de cada vez, a um ritmo regular. Este procedimento foi repetido durante 6 dias seguidos para cada espécie, onde cada ninho foi amostrado duas vezes, com um intervalo de 3 dias. Durante cada dia de amostragem, foram adquiridos registos do ritmo cardíaco dos adultos em incubação e da temperatura da ninhada em 8 ninhos diferentes. Estes dados foram analisados através de dois softwares, o editor de áudio, denominado Audacity (versão 3.0.0) e um novo software (Laboratório de Instrumentação e Física Experimental de Partículas (LIP), Universidade de Coimbra, Portugal) especificamente desenvolvido para a utilização de ovos artificiais em pesquisas fisiológicas. Além disso, caracterizámos cada ninho experimental através da utilização de um termo-higrómetro para acompanhar a temperatura do micro-habitat, registo da máxima cobertura vegetal em altura e percentual, e através de uma câmara para gravar vídeo e integrar com as observações comportamentais presenciais. A perturbação experimental levou os adultos nidificantes a fugir temporariamente do ninho como consequência de um aumento súbito do ritmo cardíaco. A diferença do batimento cardíaco da ave entre períodos em que não foi perturbada e durante a perturbação mostrou ser significativamente diferente tanto na gaivota-de-patas-amarelas como na gaivota-de-Audouin. Isto confirma que a presença antropogénica nas colónias reprodutoras é uma fonte de perturbação. A nossa expectativa de encontrar uma diferença significativa na magnitude de resposta do ritmo cardíaco à perturbação não se verificou. O aumento relativo do ritmo cardíaco foi similar na gaivota-de-patas-amarelas e na gaivota-de-Audouin. Este resultado sugere que as diferenças de adaptabilidade e plasticidade entre estas duas espécies de gaivota não estão relacionadas com a sua sensibilidade em termos de resposta fisiológica de aumento do ritmo cardíaco face a um evento de perturbação humana durante a incubação em ambiente natural, pelo menos numa exposição de curta duração. Finalmente, os fatores externos, tais como as temperaturas ambientais e a cobertura vegetal, provaram estar relacionados em ambas as espécies, respetivamente, com a magnitude da resposta fisiológica em termos de batimento cardíaco e o sucesso da eclosão, além de imporem mudanças comportamentais nas aves. Estes resultados levam-nos a colocar a hipótese que as alterações climáticas e consequente aumento de temperatura, a extensão do nicho humano e a modificação da paisagem, ameaçariam o sucesso reprodutivo e a sobrevivência destas espécies. Esta investigação fornece uma primeira visão sobre a fisiologia do stress da gaivota-de-patas-amarelas e da gaivota-de-Audouin e confirma a validade do ovo artificial como uma ferramenta pouco invasiva para a investigação fisiológica das aves em incubação. São necessárias mais investigações se quisermos fornecer conhecimentos válidos para a gestão e conservação destas espécies, tal como de outras aves marinhas coloniais e o ambiente a que elas pertencem.
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Gaivota-de-patas-amarelas Gaivota-de-audouin Aves marinhas reprodutoras Impacto antropogénico Ovo artificial Ritmo cardíaco Respostas fisiológicas e comportamentais